Aeroportul Republic a fost dezvoltat de Sherman Fairchild ca Fairchild Flying Field în East Farmingdale din Long Island, New York, la sfârșitul anului 1927, deoarece terenul său de zbor și fabrica de avioane de pe Motor Avenue din South Farmingdale erau inadecvate pentru a susține producția în masă a avioanelor sale Fairchild FC-2 și Fairchild 71. Fairchild a cumpărat o proprietate pe partea de sud a Route 24-Conklin Street și a comandat planul original de amenajare a aeroportului la 3 noiembrie 1927.
Câmpul de zbor de 77,967 acri (315.520 m2) a fost dezvoltat la sfârșitul iernii și începutul primăverii anului 1928 și a fost inițial deținut și operat de Fairchild Engine & Airplane Manufacturing Company. Primele zboruri de pe terenul de zbor Fairchild au avut loc la sfârșitul primăverii anului 1928, după ce fabricile și hangarul Fairchild Airplane și Airplane Engine au fost finalizate, iar aeronavele au fost produse în noile fabrici. După ce Fairchild s-a mutat la Hagerstown, Maryland, în 1931, Grumman Aircraft Engineering a construit avioane pe aeroport din 1932 până în primăvara anului 1937.
Seversky Aircraft s-a mutat acolo în ianuarie 1935 de la College Point, în Queens, și a devenit Republic Aviation în 1939. Republic a construit mai mult de 9.000 de P-47 Thunderbolt în Farmingdale în timpul celui de-al Doilea Război Mondial și a extins Republic Field, a construit trei hangare și un turn de control și a prelungit și întărit pistele. Republic a construit F-84 Thunderjet cu aripi drepte și F-84 Thunderstreak cu aripi oblice în timpul Războiului din Coreea (diagrama aeroportului din 1952) și a extins pista 14-32 spre sud-est, cu obiecțiile comisarului pentru parcuri de stat din Long Island, Robert Moses.
Republic Aviation a produs peste 800 de bombardiere de luptă F-105 Thunderchief în timpul Epocii Vietnamului. Republic Aviation a fost achiziționată de Fairchild-Hiller Corp. în 1965 pentru 24,5 milioane de dolari și acțiuni Fairchild. Flight Safety Inc. a administrat aeroportul Republic ca aeroport de aviație generală începând cu 7 decembrie 1966 pentru Corporația Farmingdale a fraților Mailman, care achiziționase terenul de la Fairchild Hiller pentru 8 milioane de dolari în 1965.
Aeroportul Republic a fost achiziționat de Metropolitan Transportation Authority (MTA) la 31 martie 1969. MTA a instalat un sistem de aterizare instrumentală (ILS) pe pista 14-32, a construit clădirea Terminalului Aeroportului Republic, a cooperat cu Administrația Federală a Aviației, care a construit noul turn de control înalt de 100′ și a obținut de la Guvernul SUA transferul a 94 de acri (380.000 m2) către aeroport în 1971 și a cumpărat proprietatea Lambert de 77 de acri (310.000 m2) de pe partea de nord a Route 109 și proprietatea Breslau Gardens între New Highway și Route 109 în 1972.
După plângeri că MTA nu contribuia cu taxe către guvernele locale și întrebări despre cheltuielile MTA la Republic, proprietatea aeroportului a fost transferată Departamentului de Transport al Statului New York (NYSDOT) de către Legislativul Statului New York în aprilie 1983, pentru a promova dezvoltarea economică în regiunea înconjurătoare Long Island. Comisia Aeroportului Republic a fost creată de Legislatura Statului New York în 1982 (Cap. 370, L.1982) „ca un consiliu consultativ al Comisarului pentru Transporturi în administrarea și gestionarea facilităților Aeroportului Republic și a zonelor înconjurătoare acestuia în ceea ce privește proiectele care urmează să fie întreprinse la acest aeroport”. Fairchild și-a încetat activitatea în 1987, iar o mare parte din complexul istoric al fabricii sale Fairchild-Republic a fost vândut și dezvoltat ca centru comercial Airport Plaza.
Societatea Istorică a Aeroportului Republic din Long Island, formată în 1984 și înființată de Consiliul Regenților Statului New York în 1987, păstrează șaisprezece exponate fotografice care ilustrează istoria aviației, precum și arhive istorice, la primul etaj al clădirii terminalului Aeroportului Republic, în spatele turnului FAA, pe partea de est a rutei 110.
Cel mai recent exponat ilustrează: „Originile fabricării avioanelor în Farmingdale, NY: The Foundation Years: 1917-1928”, care documentează avioanele construite de Lawrence Sperry, Sydney Breese și Sherman Fairchild. Aeroportul găzduiește, de asemenea, Muzeul American Airpower, care oferă vizitatorilor posibilitatea de a vedea avioanele din Al Doilea Război Mondial în zbor.
Aeroportul a avut linii aeriene regulate de pasageri: pe Cosmopolitan Airlines în anii 1980, Provincetown-Boston Airlines (care a funcționat sub numele de Continental Express) în anii 1980 și Northwest Airlink în anii 1990.
Majoritatea echipelor NHL care efectuează zboruri charter în Long Island pentru a juca la New York Islanders folosesc Republic Airport.
.