El Aeropuerto Republic fue desarrollado por Sherman Fairchild como Campo de Vuelo Fairchild en East Farmingdale en Long Island, Nueva York, a finales de 1927, ya que su campo de vuelo y fábrica de aviones en la Avenida Motor en South Farmingdale era inadecuado para apoyar la producción en masa de sus aviones Fairchild FC-2 y Fairchild 71. Fairchild compró una propiedad en el lado sur de la Ruta 24-Conklin Street e hizo que se preparara el plano original del aeropuerto el 3 de noviembre de 1927.
El campo de vuelo de 77,967 acres (315.520 m2) se desarrolló a finales del invierno y principios de la primavera de 1928 y fue originalmente propiedad de la Fairchild Engine & Airplane Manufacturing Company, que se encargó de su explotación. Los primeros vuelos desde el campo de vuelo de Fairchild tuvieron lugar a finales de la primavera de 1928, después de que se terminaran de construir las fábricas y el hangar de Fairchild Airplane y Airplane Engine y se produjeran aviones en las nuevas fábricas. Después de que Fairchild se trasladara a Hagerstown, Maryland, en 1931, Grumman Aircraft Engineering construyó aviones en el aeropuerto desde 1932 hasta la primavera de 1937.
Seversky Aircraft se trasladó allí en enero de 1935 desde College Point, en Queens, y se convirtió en Republic Aviation en 1939. Republic construyó más de 9.000 P-47 Thunderbolts en Farmingdale durante la Segunda Guerra Mundial y amplió Republic Field, construyó tres hangares y una torre de control y alargó y endureció las pistas. Republic construyó el F-84 Thunderjet de ala recta y el F-84 Thunderstreak de ala corta durante la Guerra de Corea (diagrama del aeropuerto de 1952) y amplió la pista 14-32 hacia el sureste con las objeciones del Comisionado de Parques del Estado de Long Island, Robert Moses.
Republic Aviation produjo más de 800 bombarderos de combate F-105 Thunderchief durante la era de Vietnam. Republic Aviation fue adquirida por Fairchild-Hiller Corp. en 1965 por 24,5 millones de dólares y acciones de Fairchild. Flight Safety Inc. gestionó el Aeropuerto Republic como aeropuerto de aviación general a partir del 7 de diciembre de 1966 para la Corporación Farmingdale de los hermanos Mailman, que había comprado el campo a Fairchild Hiller por 8 millones de dólares en 1965.
El Aeropuerto Republic fue adquirido por la Autoridad Metropolitana de Transporte (MTA) el 31 de marzo de 1969. La MTA instaló un sistema de aterrizaje por instrumentos (ILS) en la pista 14-32, construyó el edificio de la terminal del aeropuerto Republic, cooperó con la Administración Federal de Aviación, que construyó la nueva torre de control de 100 pies de altura y consiguió que el Gobierno de EE.UU. transfiriera 94 acres (380.000 m2) al aeropuerto en 1971 y compró la propiedad Lambert de 77 acres (310.000 m2) en el lado norte de la Ruta 109 y la propiedad Breslau Gardens entre New Highway y la Ruta 109 en 1972.
Tras las quejas de que la MTA no contribuía con impuestos a los gobiernos locales y los cuestionamientos sobre el gasto de la MTA en Republic, la propiedad del aeropuerto fue transferida al Departamento de Transporte del Estado de Nueva York (NYSDOT) por la Legislatura del Estado de Nueva York en abril de 1983, para promover el desarrollo económico en la región circundante de Long Island. La Comisión del Aeropuerto de la República fue creada por la Legislatura del Estado de Nueva York en 1982 (Cap. 370, L.1982) «como consejo asesor del Comisionado de Transporte en la administración y gestión de las instalaciones del Aeropuerto de la República y sus áreas circundantes con respecto a los proyectos que se realicen en dicho aeropuerto.» Fairchild abandonó el negocio en 1987, y gran parte de su histórico complejo fabril Fairchild-Republic fue vendido y desarrollado como centro comercial Airport Plaza.
La Sociedad Histórica del Aeropuerto Republic de Long Island, creada en 1984 y constituida por la Junta de Regentes del Estado de Nueva York en 1987, mantiene dieciséis exposiciones fotográficas que ilustran la historia de la aviación, así como archivos históricos, en la primera planta del edificio de la terminal del Aeropuerto Republic, detrás de la torre de la FAA, en el lado este de la Ruta 110.
La exposición más reciente ilustra: «Los orígenes de la fabricación de aviones en Farmingdale, NY: The Foundation Years: 1917-1928», que documenta los aviones construidos por Lawrence Sperry, Sydney Breese y Sherman Fairchild. El aeropuerto también alberga el Museo de la Potencia Aérea Americana, que ofrece a los visitantes la oportunidad de ver aviones de la Segunda Guerra Mundial en vuelo.
El aeropuerto ha visto líneas aéreas regulares de pasajeros: en Cosmopolitan Airlines en la década de 1980, Provincetown-Boston Airlines (que operaba como Continental Express) en la década de 1980 y Northwest Airlink en la década de 1990.
La mayoría de los equipos de la NHL que realizan vuelos chárter a Long Island para jugar contra los New York Islanders utilizan el aeropuerto Republic.