Republic Airport werd eind 1927 door Sherman Fairchild ontwikkeld als het Fairchild Flying Field in East Farmingdale op Long Island, NY, omdat zijn vliegveld en vliegtuigfabriek aan Motor Avenue in South Farmingdale ontoereikend waren voor de massaproductie van zijn Fairchild FC-2- en Fairchild 71-vliegtuigen. Fairchild kocht onroerend goed aan de zuidkant van Route 24-Conklin Street en liet het oorspronkelijke lay-outplan van de luchthaven op 3 november 1927 opstellen.
Het 77,967-acre (315.520 m2) grote vliegveld werd ontwikkeld in de late winter en het vroege voorjaar van 1928 en was oorspronkelijk eigendom van en werd geëxploiteerd door Fairchild Engine & Airplane Manufacturing Company. De eerste vluchten vanaf het Fairchild Flying Field vonden plaats in het late voorjaar van 1928 nadat de Fairchild Airplane en Airplane Engine fabrieken en hangar waren voltooid en vliegtuigen werden geproduceerd in de nieuwe fabrieken. Nadat Fairchild in 1931 naar Hagerstown, Maryland was verhuisd, bouwde Grumman Aircraft Engineering van 1932 tot het voorjaar van 1937 vliegtuigen op het vliegveld.
Seversky Aircraft verhuisde er in januari 1935 van College Point in Queens, en werd in 1939 Republic Aviation. Republic bouwde meer dan 9.000 P-47 Thunderbolts in Farmingdale tijdens de Tweede Wereldoorlog en breidde Republic Field uit, bouwde drie hangars en een controletoren en verlengde en verharde de start- en landingsbanen. Republic bouwde de straight-wing F-84 Thunderjet en de swept-wing F-84 Thunderstreak tijdens de Koreaanse Oorlog (1952 luchthaven diagram) en verlengde baan 14-32 naar het zuidoosten over de bezwaren van Long Island State Parks Commissioner Robert Moses.
Republic Aviation produceerde meer dan 800 F-105 Thunderchief jachtbommenwerpers tijdens de Vietnam Era. Republic Aviation werd in 1965 overgenomen door de Fairchild-Hiller Corp. voor 24,5 miljoen dollar en Fairchild-aandelen. Flight Safety Inc. exploiteerde het Republic Airport vanaf 7 december 1966 als een luchthaven voor algemene luchtvaart voor de Farmingdale Corporation van de gebroeders Mailman, die het veld in 1965 voor 8 miljoen dollar van Fairchild Hiller had gekocht.
Republic Airport werd op 31 maart 1969 overgenomen door de Metropolitan Transportation Authority (MTA). De MTA installeerde een instrumentlandingssysteem (ILS) op baan 14-32, bouwde het Republic Airport Terminal-gebouw, werkte samen met de Federal Aviation Administration, die de nieuwe 100′ hoge verkeerstoren bouwde en kreeg de Amerikaanse regering zover dat zij in 1971 94 acres (380.000 m2) aan de luchthaven overdroeg en kocht in 1972 het 77-acre (310.000 m2) Lambert-landgoed aan de noordzijde van Route 109 en het Breslau Gardens-landgoed tussen New Highway en Route 109.
Na klachten dat de MTA geen belastingen afdroeg aan de lokale overheden en vragen over de uitgaven van de MTA op Republic, werd de eigendom van de luchthaven in april 1983 door de New York State Legislature overgedragen aan het New York State Department of Transportation (NYSDOT), ter bevordering van de economische ontwikkeling in de omliggende Long Island-regio. De Republic Airport Commission is in 1982 door de New York State Legislature opgericht (Chap. 370, L.1982) “als adviesraad voor de Commissioner of Transportation bij het bestuur en het beheer van de Republic Airport-faciliteiten en de omliggende gebieden met betrekking tot projecten die op deze luchthaven moeten worden ondernomen”. Fairchild ging in 1987 failliet en een groot deel van het historische Fairchild-Republic fabriekscomplex werd verkocht en ontwikkeld als het Airport Plaza winkelcentrum.
De Long Island Republic Airport Historical Society, opgericht in 1984 en in 1987 gecharterd door de Board of Regents van de staat New York, onderhoudt zestien fototentoonstellingen ter illustratie van de geschiedenis van de luchtvaart, en historische archieven, op de eerste verdieping van het terminalgebouw van de Republic Airport achter de FAA-toren aan de oostzijde van Route 110.
De meest recente expositie illustreert: “De oorsprong van de vliegtuigbouw in Farmingdale, NY: The Foundation Years: 1917-1928,” die vliegtuigen documenteert die werden gebouwd door Lawrence Sperry, Sydney Breese en Sherman Fairchild. De luchthaven is ook de thuisbasis van het American Airpower Museum, dat bezoekers de mogelijkheid biedt om vliegtuigen uit de Tweede Wereldoorlog in vlucht te zien.
De luchthaven heeft geregelde passagiersluchtvaartmaatschappijen gezien: op Cosmopolitan Airlines in de jaren 1980, Provincetown-Boston Airlines (opererend als Continental Express) in de jaren 1980 en Northwest Airlink in de jaren 1990.
De meeste NHL-teams die chartervluchten naar Long Island vliegen om de New York Islanders te spelen, maken gebruik van Republic Airport.