Butler a commencé sa carrière d’entraîneur dans son alma mater en 1990, entraînant les linebackers et élargissant ensuite son rôle pour couvrir les extrémités défensives et les équipes spéciales en 1997. Il a été l’architecte d’un schéma défensif 3-4 surprenant qui a conduit à la surprise de Memphis en 1996 contre les #6 Tennessee Volunteers, dirigés par le quarterback junior Peyton Manning. Il est ensuite passé à Arkansas State en 1998 pour servir de coordinateur défensif et d’entraîneur des linebackers.
Ses débuts d’entraîneur professionnel ont eu lieu en tant qu’entraîneur des linebackers pour l’expansion des Cleveland Browns en 1999. Il était le seul entraîneur adjoint conservé après un roulement de personnel en 2001 et a entraîné les deux saisons suivantes sous Butch Davis, encadrant la toute première sélection Pro Bowl du club d’expansion, le linebacker Jamir Miller.
Butler est passé aux Steelers de Pittsburgh en 2003, servant d’entraîneur des linebackers. Il a joué un rôle déterminant dans le mentorat du développement du célèbre corps de linebackers des Steelers. Son expérience de linebacker a aidé les Steelers à être constamment en tête de la NFL en matière de défense contre les attaques, de défense totale et de sacks entre 2004 et 2012. Butler a eu une influence sur le développement des linebackers du Pro Bowl Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley et James Harrison. Harrison, en particulier, s’est amélioré d’un linebacker de l’escouade d’entraînement non recruté en joueur défensif de l’année de la NFL sous la tutelle de Butler.
Pendant ses douze années en tant qu’entraîneur des linebackers des Steelers, Butler était considéré comme l’héritier du poste de coordinateur défensif occupé par le respecté Dick LeBeau. Après la démission de LeBeau, Butler a été promu coordinateur défensif le 13 janvier 2015. La défense des Steelers s’est grandement améliorée lors de la première saison de Butler, augmentant son total de sacs par rapport à la saison précédente de 33 à 48, augmentant ses revirements de 21 à 30, diminuant ses points accordés de 4 par match, et menant la NFL dans les revirements en zone rouge.