Butler inledde sin tränarkarriär på sin alma mater 1990, där han tränade linebackers och senare utökade sin roll till att omfatta defensiva ändar och specialteam 1997. Han var arkitekten bakom ett överraskande 3-4 defensivt system som ledde till Memphis chockerande 1996 års uppryckning av #6 Tennessee Volunteers, som leddes av den juniora quarterbacken Peyton Manning. Han flyttade sedan till Arkansas State 1998 för att tjänstgöra som defensiv koordinator och linebackers coach.
Hans professionella tränardebut kom som linebackers coach för den expansiva Cleveland Browns 1999. Han var den enda assisterande tränare som behölls efter en personalomsättning 2001 och tränade de följande två säsongerna under Butch Davis och var mentor för expansionsklubbens första Pro Bowl-val någonsin, linebacker Jamir Miller.
Butler flyttade till Pittsburgh Steelers 2003 och tjänstgjorde som linebackers coach. Han har varit en viktig mentor i utvecklingen av Steelers berömda linebackingkår. Hans erfarenhet som linebacker bidrog till att Steelers konsekvent ledde NFL i rushing defense, total defense och sacks mellan 2004-2012. Butler har haft stor betydelse för utvecklingen av Pro Bowl-linjebackarna Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley och James Harrison. Harrison, i synnerhet, förbättrades från en oönskad linebacker i practice squad till NFL Defensive Player of the Year under Butlers ledning.
Under sin tolvåriga tid som Steelers linebackerscoach ansågs Butler vara arvtagaren till den defensiva koordinatorposten som innehades av den respekterade Dick LeBeau. Efter LeBeaus avgång befordrades Butler till defensiv koordinator den 13 januari 2015. Steelers försvar förbättrades avsevärt under Butlers första säsong och ökade antalet säckar från föregående säsong från 33 till 48, ökade antalet turnovers från 21 till 30, minskade antalet insläppta poäng med 4 per match och ledde NFL i red zone turnovers.