Butler iniziò la sua carriera di allenatore nella sua alma mater nel 1990, allenando i linebacker e poi espandendo il suo ruolo per coprire le defensive end e gli special team nel 1997. Fu l’architetto di uno schema difensivo 3-4 a sorpresa che portò allo scioccante upset di Memphis del 1996 contro i Tennessee Volunteers, guidati dal quarterback junior Peyton Manning. Si trasferì poi ad Arkansas State nel 1998 per servire come coordinatore difensivo e allenatore dei linebackers.
Il suo debutto da allenatore professionista avvenne come allenatore dei linebackers per l’espansione dei Cleveland Browns nel 1999. Fu l’unico assistente allenatore mantenuto dopo un turnover dello staff nel 2001 e allenò le due stagioni successive sotto Butch Davis, facendo da mentore al primo Pro Bowl del club di espansione, il linebacker Jamir Miller.
Butler si trasferì ai Pittsburgh Steelers nel 2003, servendo come allenatore dei linebackers. È stato determinante nel guidare lo sviluppo del rinomato corpo di linebacking degli Steelers. La sua esperienza di linebacker ha aiutato gli Steelers a guidare costantemente la NFL nella difesa di corsa, difesa totale e sacks tra il 2004-2012. Butler è stato influente nello sviluppo di Pro Bowl linebacker Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley e James Harrison. Harrison, in particolare, è migliorato da un linebacker di squadra di pratica non scoperto in NFL Defensive Player of the Year sotto la tutela di Butler.
Durante il suo mandato di dodici anni come allenatore di linebackers degli Steelers, Butler è stato considerato l’erede-apparente per la posizione di coordinatore difensivo tenuto dal rispettato Dick LeBeau. Dopo le dimissioni di LeBeau, Butler fu promosso a coordinatore difensivo il 13 gennaio 2015. La difesa degli Steelers fu notevolmente migliorata nella prima stagione di Butler, aumentando il loro totale di sack dalla stagione precedente 33 a 48, aumentando i loro fatturati da 21 a 30, diminuendo i loro punti concessi di 4 a partita, e guidando la NFL nei fatturati della zona rossa.