Butler begon zijn trainerscarrière bij zijn alma mater in 1990, als coach van linebackers en breidde zijn rol later uit naar defensive ends en special teams in 1997. Hij was de architect van een verrassend 3-4 verdedigingsschema dat in 1996 leidde tot de schokkende overwinning van Memphis op de #6 Tennessee Volunteers, geleid door junior quarterback Peyton Manning. Hij verhuisde dan naar Arkansas State in 1998 om te dienen als verdedigingscoördinator en linebackers coach.
Zijn professionele coachdebuut kwam er als linebackers coach voor de uitbreiding van de Cleveland Browns in 1999. Hij was de enige assistent-coach die behouden bleef na een personeelswissel in 2001 en coachte de volgende twee seizoenen onder Butch Davis, waar hij de eerste Pro Bowl-selectie ooit van de uitbreidingsclub begeleidde, linebacker Jamir Miller.
Butler verhuisde in 2003 naar de Pittsburgh Steelers, waar hij als linebackers coach diende. Hij heeft een belangrijke rol gespeeld bij de ontwikkeling van het gerenommeerde linebacking corps van de Steelers. Zijn linebacker ervaring hielp de Steelers consequent de NFL te leiden in rushing defense, total defense, en sacks tussen 2004-2012. Butler heeft invloed gehad op de ontwikkeling van Pro Bowl linebackers Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley, en James Harrison. Harrison, in het bijzonder, verbeterde van een undrafted practice squad linebacker tot de NFL Defensive Player of the Year onder Butler’s voogdij.
Tijdens zijn twaalfjarige ambtstermijn als linebackers coach van de Steelers, werd Butler beschouwd als de opvolger voor de defensieve coördinator positie die werd ingenomen door de gerespecteerde Dick LeBeau. Na het ontslag van LeBeau werd Butler op 13 januari 2015 gepromoveerd tot defensief coördinator. De Steelers-verdediging was enorm verbeterd in het eerste seizoen van Butler, waardoor hun sack-totaal van het voorgaande seizoen 33 naar 48 steeg, hun turnovers van 21 naar 30 stegen, hun toegestane punten met 4 per wedstrijd daalden, en de NFL leidden in rode zone turnovers.