Butler și-a început cariera de antrenor la alma mater sa în 1990, antrenând linebackeri și mai târziu extinzându-și rolul pentru a acoperi capetele defensive și echipele speciale până în 1997. El a fost arhitectul unei scheme defensive surpriză de 3-4 care a dus la surprinzătoarea surpriză a lui Memphis din 1996 asupra echipei Tennessee Volunteers nr. 6, condusă de fundașul junior Peyton Manning. Apoi s-a mutat la Arkansas State în 1998 pentru a fi coordonator defensiv și antrenor al fundașilor.
Debutul său ca antrenor profesionist a venit ca antrenor al fundașilor pentru Cleveland Browns, echipă în expansiune, în 1999. El a fost singurul antrenor asistent păstrat după o schimbare de personal în 2001 și a antrenat următoarele două sezoane sub conducerea lui Butch Davis, fiind mentorul primei selecții Pro Bowl a clubului de expansiune, linebackerul Jamir Miller.
Butler s-a mutat la Pittsburgh Steelers în 2003, servind ca antrenor al linebackerilor. El a avut un rol esențial în îndrumarea dezvoltării renumitului corp de linebackeri al Steelers. Experiența sa de linebacker i-a ajutat pe Steelers să conducă în mod constant NFL în ceea ce privește apărarea în fugă, apărarea totală și sacks-urile între 2004-2012. Butler a avut o influență în dezvoltarea fundașilor Pro Bowl Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley și James Harrison. Harrison, în special, s-a îmbunătățit de la un linebacker nedeclarat din echipa de antrenament la Jucătorul defensiv al anului în NFL sub tutela lui Butler.
În timpul mandatului său de doisprezece ani ca antrenor al linebackerilor de la Steelers, Butler a fost considerat moștenitorul candidatului pentru postul de coordonator defensiv deținut de respectatul Dick LeBeau. În urma demisiei lui LeBeau, Butler a fost promovat în funcția de coordonator defensiv la 13 ianuarie 2015. Apărarea celor de la Steelers a fost mult îmbunătățită în primul sezon al lui Butler, crescând numărul de eliminări din sezonul precedent de la 33 la 48, crescând numărul de recuperări de la 21 la 30, scăzând punctele permise cu 4 pe meci și conducând NFL la recuperări în zona roșie.
.