Republic Airport blev udviklet af Sherman Fairchild som Fairchild Flying Field i East Farmingdale på Long Island, NY i slutningen af 1927, da hans flyveplads og flyfabrik på Motor Avenue i South Farmingdale var utilstrækkelig til at understøtte masseproduktionen af hans Fairchild FC-2 og Fairchild 71-flyvemaskiner. Fairchild købte en ejendom på sydsiden af Route 24-Conklin Street og fik udarbejdet lufthavnens oprindelige layoutplan den 3. november 1927.
Den 77,967-acre (315.520 m2) store flyveplads blev anlagt i den sene vinter og det tidlige forår 1928 og blev oprindeligt ejet og drevet af Fairchild Engine & Airplane Manufacturing Company. De første flyvninger fra Fairchild Flying Field fandt sted i det sene forår 1928, efter at Fairchild Airplane og Airplane Engine fabrikkerne og hangaren var færdigbygget, og flyene blev produceret i de nye fabrikker. Efter Fairchild flyttede til Hagerstown, Maryland i 1931, byggede Grumman Aircraft Engineering fly i lufthavnen fra 1932 til foråret 1937.
Seversky Aircraft flyttede dertil i januar 1935 fra College Point i Queens, og blev til Republic Aviation i 1939. Republic byggede mere end 9.000 P-47 Thunderbolts i Farmingdale under Anden Verdenskrig og udvidede Republic Field, byggede tre hangarer og et kontroltårn og forlængede og hærdede landingsbanerne. Republic byggede den ligevingede F-84 Thunderjet og den svepvingede F-84 Thunderstreak under Korea-krigen (lufthavnsdiagram fra 1952) og forlængede bane 14-32 mod sydøst efter indvendinger fra Robert Moses, der er kommissær for Long Island State Parks.
Republic Aviation producerede over 800 F-105 Thunderchief-kampbombefly under Vietnam-æraen. Republic Aviation blev overtaget af Fairchild-Hiller Corp. i 1965 for 24,5 millioner dollars og Fairchild-aktier. Flight Safety Inc. drev Republic Airport som en lufthavn for almindelig luftfart fra den 7. december 1966 for brødrene Mailman’s Farmingdale Corporation, som havde købt banen fra Fairchild Hiller for 8 millioner dollars i 1965.
Republic Airport blev overtaget af Metropolitan Transportation Authority (MTA) den 31. marts 1969. MTA installerede et instrumentlandingssystem (ILS) på bane 14-32, byggede Republic Airport Terminal bygningen, samarbejdede med Federal Aviation Administration, som byggede det nye 100 fod høje kontroltårn og fik den amerikanske regering til at overføre 94 acres (380.000 m2) til lufthavnen i 1971 og købte Lambert-ejendommen på 77 acres (310.000 m2) på den nordlige side af Route 109 og Breslau Gardens-ejendommen mellem New Highway og Route 109 i 1972.
Efter klager over, at MTA ikke bidrog med skatter til de lokale myndigheder, og spørgsmål om MTA’s udgifter i Republic, blev ejerskabet af lufthavnen overdraget til New York State Department of Transportation (NYSDOT) af New York State Legislature i april 1983 for at fremme den økonomiske udvikling i den omkringliggende Long Island-region. Republic Airport Commission blev oprettet af New York State Legislature i 1982 (Chap. 370, L.1982) “som et rådgivende råd til transportkommissæren i forbindelse med administration og forvaltning af Republic Airport-faciliteterne og de omkringliggende områder med hensyn til projekter, der skal gennemføres i lufthavnen”. Fairchild gik konkurs i 1987, og en stor del af det historiske Fairchild-Republic-fabrikkompleks blev solgt og udviklet som indkøbscenteret Airport Plaza.
The Long Island Republic Airport Historical Society, der blev dannet i 1984 og godkendt af Board of Regents of the State of New York i 1987, har seksten fotoudstillinger, der illustrerer luftfartens historie, og historiske arkiver på første sal i Republic Airports terminalbygning bag FAA-tårnet på østsiden af Route 110.
Den seneste udstilling illustrerer: “The Origins of Airplane Manufacturing in Farmingdale, NY: The Foundation Years: 1917-1928”, som dokumenterer flyvemaskiner, der blev bygget af Lawrence Sperry, Sydney Breese og Sherman Fairchild. Lufthavnen er også hjemsted for American Airpower Museum, som giver besøgende mulighed for at se fly fra Anden Verdenskrig i luften.
Lufthavnen har oplevet ruteflyvning af passagerer: på Cosmopolitan Airlines i 1980’erne, Provincetown-Boston Airlines (der opererede som Continental Express) i 1980’erne og Northwest Airlink i 1990’erne.
De fleste NHL-hold, der flyver charterfly til Long Island for at spille mod New York Islanders, bruger Republic Airport.