Butler rozpoczął karierę trenerską w swojej alma mater w 1990 roku, trenując linebackers, a później rozszerzając swoją rolę na pokrycie defensywnych końcówek i zespołów specjalnych do 1997 roku. Był architektem niespodzianka 3-4 schematu obronnego, który doprowadził do Memphis „szokujące 1996 upset #6 Tennessee Volunteers, prowadzony przez juniora quarterback Peyton Manning. Następnie przeniósł się do Arkansas State w 1998 roku, aby służyć jako koordynator obrony i linebackers coach.
Jego profesjonalny debiut trenerski przyszedł jako trener linebackers dla ekspansji Cleveland Browns w 1999 roku. Był jedynym asystentem trenera zachowanym po rotacji personelu w 2001 roku i trenował przez następne dwa sezony pod Butchem Davisem, mentorując pierwszy w historii klubu wybór Pro Bowl, linebacker Jamir Miller.
Butler przeniósł się do Pittsburgh Steelers w 2003 roku, służąc jako trener linebackers. Odegrał kluczową rolę w mentorowaniu rozwoju słynnego korpusu linebackerów Steelers. Jego doświadczenie w pracy z linebackerami pomogło Steelers w latach 2004-2012 konsekwentnie przewodzić NFL w obronie przed atakami, obronie całkowitej i atakach. Butler miał wpływ na rozwój Pro Bowl linebackerów Joey’a Portera, Jamesa Farriora, Lawrence’a Timmonsa, LaMarra Woodleya i Jamesa Harrisona. Harrison, w szczególności, poprawił się z niezatrudnionego linebackera składu treningowego do NFL Defensive Player of the Year pod okiem Butlera.
Podczas swojej dwunastoletniej kadencji jako trener linebackerów Steelers, Butler był uważany za następcę pozycji koordynatora defensywy zajmowanej przez szanowanego Dicka LeBeau. Po rezygnacji LeBeau, Butler został awansowany na koordynatora defensywy 13 stycznia 2015 roku. Obrona Steelers została znacznie poprawiona w pierwszym sezonie Butlera, zwiększając ich sumę worków z poprzedniego sezonu 33 do 48, zwiększając ich obroty z 21 do 30, zmniejszając ich punkty dozwolone o 4 na mecz i prowadząc NFL w czerwonej strefie turnovers.
.