Butler comenzó su carrera de entrenador en su alma mater en 1990, entrenando a los linebackers y posteriormente ampliando su función para cubrir los extremos defensivos y los equipos especiales en 1997. Fue el artífice de un sorprendente esquema defensivo 3-4 que condujo a la sorprendente victoria de Memphis en 1996 sobre los Tennessee Volunteers nº 6, liderados por el quarterback junior Peyton Manning. Luego se trasladó a Arkansas State en 1998 para servir como coordinador defensivo y entrenador de linebackers.
Su debut como entrenador profesional llegó como entrenador de linebackers para la expansión de los Cleveland Browns en 1999. Fue el único entrenador asistente que se mantuvo después de un cambio de personal en 2001 y entrenó las dos temporadas siguientes bajo la dirección de Butch Davis, siendo el mentor de la primera selección de Pro Bowl del club de expansión, el linebacker Jamir Miller.
Butler se trasladó a los Pittsburgh Steelers en 2003, sirviendo como entrenador de linebackers. Ha sido fundamental como mentor en el desarrollo del reconocido cuerpo de linebackers de los Steelers. Su experiencia como linebacker ayudó a los Steelers a liderar constantemente la NFL en defensa de carreras, defensa total y sacks entre 2004-2012. Butler ha influido en el desarrollo de los linebackers del Pro Bowl Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley y James Harrison. Harrison, en particular, pasó de ser un linebacker de la escuadra de prácticas no reclutado a ser el Jugador Defensivo del Año de la NFL bajo la tutela de Butler.
Durante su mandato de doce años como entrenador de linebackers de los Steelers, Butler fue considerado el heredero del puesto de coordinador defensivo que ocupaba el respetado Dick LeBeau. Tras la renuncia de LeBeau, Butler fue ascendido a coordinador defensivo el 13 de enero de 2015. La defensa de los Steelers mejoró enormemente en la primera temporada de Butler, aumentando su total de saques de la temporada anterior de 33 a 48, aumentando sus pérdidas de balón de 21 a 30, disminuyendo sus puntos permitidos en 4 por partido, y liderando la NFL en pérdidas de balón en la zona roja.