Funzione dell’occhio composto

L’occhio composto è uno dei soggetti classici della fisiologia sensoriale e delle neuroscienze. La relativa (o presunta) semplicità dell’occhio e del sistema nervoso associato ha incoraggiato gli investigatori dall’inizio del 20° secolo. Le indagini elettrofisiologiche sono iniziate realmente con tecniche di registrazione intracellulare a partire dal 1960 (Burkhardt e Autrum, 1960). Le aggiunte moderne agli studi sugli occhi composti provengono dall’uso di modelli mutanti (Drosophila) e dalla modellazione al computer, che hanno ulteriormente aumentato la generalità della ricerca sulla visione degli insetti.

• 1 Struttura e funzione di base
• 2 Funzione dei fotorecettori
  • 2.1 Fototrasduzione
  • 2.2 Filtraggio spazio-temporale da parte dei fotorecettori
• 3 Trasmissione sinaptica alle cellule di 2° ordine
  • 3.1 Trasmissione sinaptica alle LMC nelle mosche
    • 3.1.1 Differenziazione temporale
  • 3.2 Inibizione laterale
  • 3.3 Feedback ed elaborazione della rete
• 4 Elaborazione del segnale visivo nei centri cerebrali superiori
  • 4.1 Elaborazione del segnale nel midollo allungato
  • 4.2 Rilevamento del movimento
  • 4.3 Neuroni in entrata
• 5 Riferimenti
• 6 Riferimenti interni

Struttura e funzione di base

Gli occhi composti sono organi di visione negli artropodi (insetti e crostacei). Un occhio composto è caratterizzato da un numero variabile (da pochi a migliaia) di piccoli occhi, ommatidi, che funzionano come unità di fotorecezione indipendenti con un sistema ottico (cornea, lente e alcune strutture accessorie) e normalmente otto cellule fotorecettrici. Gli occhi composti non formano un’immagine come i grandi occhi a lente dei vertebrati e dei polpi, ma un “quadro neurale” è formato dai fotorecettori negli ommatidi, che sono orientati a ricevere la luce da diverse direzioni, definite dall’ottica degli ommatidi, dalla curvatura dell’occhio e dalla disposizione e densità della spaziatura degli ommatidi (Fig. 1). Il sistema ottico mostra numerose variazioni, a seconda di come gli ommatidi sono isolati l’uno dall’altro e di come la luce viene focalizzata sui fotorecettori. Le varianti principali sono l’occhio di apposizione, dove gli ommatidi sono otticamente isolati (ad esempio nelle locuste e nei coleotteri; tipicamente negli insetti attivi di giorno), l’occhio di sovrapposizione, dove gli ommatidi non sono otticamente isolati (ad esempio nelle farfalle; tipicamente negli insetti crepuscolari o attivi di notte), e l’occhio di sovrapposizione neurale, con gli ommatidi otticamente isolati ma la disposizione neuronale causa una sommatoria parziale dei pixel (trovata nelle mosche diurne) (recensioni: Land, 1981; Stavenga 2006).

La stimolazione della luce crea potenziali graduati depolarizzanti nei fotorecettori degli insetti (al contrario di quelli iperpolarizzanti nei bastoncelli e coni dei vertebrati). I potenziali d’azione non esistono, generalmente, anche se possono avere un ruolo nei fotorecettori di alcune specie (per esempio nello scarafaggio, Heimonen et al. 2006). I segnali sono elaborati nel primo strato sinaptico, la lamina, e negli ulteriori centri neurali (per esempio il midollo) in modo retinotopico. Questo significa che i “pixel” creati dall’organizzazione anatomica della retina vengono conservati. I segnali e il loro contenuto informativo cambiano però continuamente. Nei centri visivi più profondi, l’organizzazione retinotopica è interrotta a vantaggio di analisi di livello superiore, come la rilevazione del movimento, il riconoscimento dei modelli e l’orientamento visivo (Strausfeld 1976).

Funzione dei fotorecettori

Fototrasduzione

La base molecolare della fototrasduzione negli insetti è nota soprattutto nella Drosophila melanogaster (Hardie e Raghu 2001). L’assorbimento di quanti di luce da parte delle molecole di rodopsina porta all’attivazione di un percorso di fosfoinositide accoppiato alla proteina G. Questo avviene nella parte microvillare del fotorecettore in un compartimento molto piccolo, dove tutte le molecole partecipanti sono molto vicine tra loro. Il meccanismo molecolare comporta l’attivazione di due tipi di canali ionici cationici nel microvillo, creando una corrente indotta dalla luce (LIC) che è misurabile con metodi di voltaggio-clamp, come il patch-clamp. L’apertura dei canali (prodotti dei geni trp e trpl) crea una conduttanza di Ca2+ e Na+, depolarizzando il fotorecettore. I fotorecettori degli insetti, come le loro controparti dei vertebrati, i bastoncelli e i coni, sono in grado di rispondere con i cosiddetti quantum bumps ai singoli fotoni, ma con una cinetica veloce. La fusione delle risposte di tensione ai singoli quanti crea il potenziale recettoriale (graduato), che viene condotto passivamente lungo l’assone nella maggior parte dei casi.

Filtraggio spazio-temporale da parte dei fotorecettori

L’ottica del piccolo occhio dei fotorecettori crea una situazione in cui un oggetto puntiforme che si muove attraverso il campo recettivo di un fotorecettore produce una distribuzione di intensità quasi gaussiana in funzione dell’angolo di incidenza (Stavenga, 2006). L’intero occhio composto funziona in questo modo, il che significa che la parte iniziale dell’occhio esegue un’operazione di filtraggio spaziale passa-basso dell’immagine visiva, oltre al campionamento dettato dalla densità degli elementi ottici. Allo stesso tempo, i segnali dei fotorecettori sono necessariamente limitati sia dalla lentezza della trasduzione stessa che dalla costante di tempo della membrana, per produrre un filtraggio passa-basso temporale (Fig. 3.; van Hateren 1992). La membrana dei fotorecettori (non trasduttiva) è particolarmente lenta, perché la membrana microvillare aumenta l’area della membrana di quasi 5-6 volte, non creando un percorso conduttivo nella stessa misura. Entrambe le operazioni di filtraggio possono essere regolate. Il campo recettivo può essere ristretto o allargato in qualche modo da sottili cambiamenti nell’ottica. D’altra parte, la membrana del fotorecettore ha canali K+ voltaggio-dipendenti (tipo Kv) che abbassano la resistenza di membrana con la depolarizzazione (Weckström e Laughlin, 1995). Questo significa che quando stimolati, i fotorecettori diventano più veloci con campi recettivi più nitidi.

Trasmissione sinaptica alle cellule di 2° ordine

Trasmissione sinaptica alle LMC nelle mosche

Le informazioni visive sotto forma di segnali neurali di tensione sono ulteriormente elaborate nel primo neuropilo, la lamina, dove i neuroni di 2° ordine, le grandi cellule monopolari (o LMC) costituiscono gli elementi postsinaptici. Questi sono spesso, più vistosamente nelle mosche Dipteran, raggruppati in cartucce neurali retinotopiche, rivestite da cellule gliali. Le cellule del 2° ordine ricevono segnali dai fotorecettori sotto forma di trasmettitore di istamina che apre canali Cl- veloci nelle LMC (Hardie, 1989), creando così risposte iperpolarizzanti all’input depolarizzante dei fotorecettori.

. Il potenziale di equilibrio Cl- è molto negativo nelle LMC, il che significa che le depolarizzazioni nei fotorecettori sono trasformate in iperpolarizzazioni nelle LMC, cioè i segnali cambiano segno.

Differenziazione temporale

Oltre al cambiamento di segno i segnali nelle LMC sono ulteriormente modificati da un processo simile alla differenziazione (o antagonismo temporale) (Laughlin, 1987). Così l’intensità media dell’illuminazione cambia il carattere della trasmissione sinaptica: in penombra la sinapsi ha caratteristiche temporali come quelle dei fotorecettori, in piena luce la sinapsi si trasforma in un filtro passa-alto (Fig. 3.). Questo adattamento delle caratteristiche temporali aumenta i contrasti temporali e apparentemente è necessario per l’ulteriore elaborazione.

Inibizione laterale

Anche l’elaborazione spaziale avviene proprio nella periferia dell’occhio composto, nella lamina. Lì un processo chiamato inibizione laterale crea un antagonismo spaziale (come nella retina dei vertebrati; Laughlin, 1987). La base cellulare dell’inibizione laterale può essere una combinazione di feedback sinaptici diretti dalla lamina ai fotorecettori, ma anche nei potenziali extracellulari poco studiati combinati con la regolazione della permeabilità gliale o delle correnti. L’inibizione laterale è in grado di attenuare i segnali in qualsiasi pixel (un ommatidio) che sono probabili, cioè possibili da prevedere sulla base dei pixel vicini. L’elaborazione dell’informazione spaziale può quindi soddisfare i requisiti della codifica predittiva (Srinivasan et al.,1982)

Feedback ed elaborazione di rete

I fotorecettori, almeno nell’occhio composto della mosca, ricevono feedback dalle cellule di secondo ordine attraverso una rete nella lamina (Zheng et al, 2006). Visto in modo più ampio, questo fa parte di ciò che può essere chiamato adattamento di rete, per cui gli elementi neurali a valle dei fotorecettori cambiano la loro funzione in base alle proprietà dell’input. Questo migliora le prestazioni temporali del sistema visivo. Tuttavia, non si sa quanto questi meccanismi siano diffusi in altri animali oltre alle mosche.

Elaborazione del segnale visivo nei centri cerebrali superiori

Elaborazione del segnale nel midollo

Sono disponibili pochissimi dati sperimentali sull’elaborazione del segnale nel midollo, e la maggior parte delle nostre conoscenze deriva da inferenze basate su indagini anatomiche delle connessioni sinaptiche e dei microcircuiti locali. L’organizzazione retinotopica dei segnali è probabilmente conservata, ma i segnali di diverse uscite dei neuroni della lamina sono segregati a diverse vie, possibilmente svolgendo funzioni come la discriminazione dei colori, la rilevazione elementare del movimento (vedi sotto) e la codifica dell’intensità.

Rilevazione del movimento

I neuroni che rispondono prevalentemente al movimento nel campo visivo (neuroni della visione del movimento degli insetti) si trovano nel ganglio della lobula o piastra lobulare. Si suppone che ricevano l’input retinotopico da ipotetici elementi neurali chiamati EMD (rilevatori elementari di movimento) che risiedono molto probabilmente nel midollo e che calcolano il movimento dalle informazioni basate sui pixel con un meccanismo chiamato correlazione di Reichardt (Hassenstein e Reichardt, 1956). I substrati cellulari degli EMD non sono ancora stati trovati, ma le prove circostanziali dei meccanismi e dell’esistenza di elementi simili agli EMD sono abbastanza forti. I neuroni di rilevamento del movimento sono di vario tipo, ma approssimativamente possono essere divisi in rilevatori di movimento orizzontale o verticale (Hausen, 1981). Le uscite delle cellule sono utilizzate nella guida dei movimenti, sia terrestri che di volo (come le cosiddette risposte optomotorie). Alcune cellule possono anche essere coinvolte nel rilevamento di oggetti dettagliati.

Neuroni lobula

Alcuni insetti, in particolare le locuste, hanno dimostrato di avere un sistema speciale, con il quale possono evitare collisioni, e in generale, rilevare gli oggetti che si avvicinano nel loro campo visivo (ad esempio, Rind e Simmons, 1992). Nelle locuste è stato descritto un neurone della lobula chiamato LGMD (lobula giant movement detector) che, attraverso alcuni relè, ha in uscita circuiti neurali di controllo del movimento. Non reagisce al movimento dell’intero campo visivo, ma vigorosamente agli oggetti ingranditi (incombenti). Questa risposta è rapidamente abituata.

Burkhardt D, Autrum H (1960) Die Belichtungspotentiale einzelner Sehzellen von Calliphora erythrocephala Meig. Z Naturforsch 15b:612-616.

Hardie RC (1989) Un canale del cloruro attivato dall’istamina coinvolto nella neurotrasmissione alla sinapsi di un fotorecettore. Nature 339:704-706.

Hardie RC, Raghu P(2001) Trasduzione visiva in Drosophila. Nature. 413:186-93.

Hassenstein B, Reichardt W (1956) Systemtheoretische Analyse der Zeit-, Reihenfolgen- und Vorzeichenauswertung bei der Bewegungsperzeption des Ruesselkafers Chlorophanus. Z Naturforsch 11:513-524.

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Hausen K (1981) calcolo monoculare e binoculare del movimento nella piastra lobula della mosca. Verh Dtsch Zool Ges 1981:49-70.

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