St John’s a été fondée en 1887 par l’évêque du Kansas, Elisha Thomas, en tant qu’internat épiscopal pour les garçons âgés de 8 à 18 ans ; elle a été précédée par la Phillips Military School, qui avait été créée par le colonel William Phillips, un fondateur de Salina. La troupe 1 de Salina, l’une des plus anciennes troupes de scouts d’Amérique, a été organisée le 21 janvier 1910 par F. John Romanes, un instructeur de St. John’s qui aurait connu Lord Baden-Powell, le fondateur britannique du scoutisme, et aurait également fondé le scoutisme à Colorado Springs, Colorado. Le bâtiment d’origine de l’école, Vail Hall, a été achevé en 1888 et agrandi en 1904 ; il a été détruit par un incendie en novembre 1978. Depuis 1979, la cérémonie annuelle de remise des diplômes comprend un passage traditionnel de la poignée de la porte d’entrée du bâtiment, récupérée dans les décombres de l’incendie.
L’école a été utilisée pour le tournage de Up the Academy, une parodie du magazine Mad sur les internats militaires. Le film de 1980 a été entièrement tourné à Salina, principalement sur le campus de l’école.
Un large éventail de plaintes pour abus a été déposé contre St. John’s dans un procès fédéral en mars 2012. Une plainte modifiée a été déposée par six ensembles de parents au nom de cadets de Californie, de Floride, du Tennessee, du Colorado, du Texas et de l’Illinois. Le procès a été réglé avec des conditions non divulguées en mars 2014, juste avant le début du procès. Selon les dossiers judiciaires, en juin 2012, St. John’s avait réglé quatorze poursuites antérieures liées à des abus et déposées depuis 2006.Un rapport de mars 2013 a révélé avoir été 339 plaintes pour coups, bizutage, harcèlement et abus sur cinq ans, y compris des étudiants marqués au fer rouge. En décembre 2018, St. John’s a été condamné par un arbitre à verser 369 175 dollars à la famille d’un élève qui avait 11 ans en 2014 lorsqu’il a été brutalisé et sodomisé par un autre élève ; l’arbitre a estimé qu’en plus d’une gestion inadéquate et inappropriée des élèves, l’école avait assoupli les normes d’admission en réponse à la baisse des effectifs.