St John’s grundades 1887 av biskopen i Kansas, Elisha Thomas, som en episkopal internatskola för pojkar i åldrarna 8-18 år; den föregicks av Phillips Military School, som hade startats av överste William Phillips, en av Salinas grundare. Salina Troop 1, en av de äldsta scoutkårerna i Amerika, organiserades den 21 januari 1910 av F. John Romanes, en instruktör vid St John’s som enligt uppgift kände Lord Baden-Powell, den brittiske grundaren av scouting, och som också grundade scouting i Colorado Springs, Colorado. Skolans ursprungliga byggnad, Vail Hall, färdigställdes 1888 och utvidgades 1904. Den förstördes av en brand i november 1978. Sedan 1979 innehåller den årliga examensceremonin en traditionell överlämning av byggnadens dörrhandtag, som hämtades från brandvraket.
Skolan användes vid inspelningen av Up the Academy, en parodi i tidningen Mad om militära internatskolor. Filmen från 1980 spelades in helt och hållet i Salina, mestadels på skolans campus.
En lång rad påståenden om övergrepp lämnades in mot St John’s i en federal rättsprocess i mars 2012. Ett ändrat klagomål lämnades in av sex uppsättningar föräldrar på uppdrag av kadetter från Kalifornien, Florida, Tennessee, Colorado, Texas och Illinois. Stämningen förlikades med icke offentliggjorda villkor i mars 2014, strax innan rättegången skulle börja. Enligt domstolshandlingar hade St John’s i juni 2012 förlikat fjorton tidigare missbruksrelaterade stämningar som inletts sedan 2006. 339 klagomål om misshandel, trakasserier, trakasserier och övergrepp har inkommit under fem år, bland annat om att elever har blivit brännmärkta. I december 2018 beordrades St John’s av en skiljedomare att betala 369 175 dollar till familjen till en elev som var 11 år gammal 2014 när han mobbades och sodomiserades av en annan elev; skiljedomaren konstaterade att skolan, förutom otillräcklig och olämplig hantering av eleverna, hade lättat på antagningsnormerna som ett svar på minskad inskrivning.
.