Det sammansatta ögats funktion

Det sammansatta ögat är ett av de klassiska ämnena inom sensorisk fysiologi och neurovetenskap. Den relativa (eller antagna) enkelheten hos ögat och det tillhörande nervsystemet har uppmuntrat forskare sedan början av 1900-talet. De elektrofysiologiska undersökningarna började verkligen med intracellulära inspelningstekniker från 1960 och framåt (Burkhardt och Autrum, 1960). Moderna tillägg till studier av det sammansatta ögat kommer från användningen av mutantmodeller (Drosophila) och datormodellering, vilket ytterligare har ökat generaliteten i forskningen om insekters syn.

• 1 Grundläggande struktur och funktion
• 2 Fotoreceptorernas funktion
  • 2.1 Fototransduktion
  • 2.2 Spatio-temporal filtrering av fotoreceptorer
• 3 Synaptisk överföring till celler av andra ordningen
  • 3.1 Synaptisk överföring till LMC:er hos flugor
    • 3.1.1 Temporal differentiering
  • 3.2 Lateral hämning
  • 3.3 Återkoppling och nätverksbearbetning
• 4 Visuell signalbearbetning i högre hjärncentra
  • 4.1 Signalbearbetning i märgen
  • 4.2 Rörelsedetektering
  • 4.3 Looming neurons
• 5 Referenser
• 6 Interna referenser

Grundläggande struktur och funktion

Sammansatta ögon är synorgan hos leddjur (insekter och kräftdjur). Ett sammansatt öga kännetecknas av ett varierande antal (några få till tusentals) små ögon, ommatidia, som fungerar som oberoende fotoreceptionsenheter med ett optiskt system (hornhinna, lins och vissa tillbehörsstrukturer) och normalt åtta fotoreceptorceller. De sammansatta ögonen bildar inte en bild som de stora linsögonen hos ryggradsdjur och bläckfiskar, utan en ”neuronal bild” bildas av fotoreceptorerna i ommatidierna, som är orienterade för att ta emot ljus från olika riktningar, vilket definieras av ommatidiernas optik, ögats krökning och ommatidiernas avstånd och täthet (fig. 1). Det optiska systemet uppvisar många variationer, beroende på hur isolerade ommatidierna är från varandra och hur ljuset fokuseras på fotoreceptorerna. De viktigaste varianterna är appositionsögat, där ommatidierna är optiskt isolerade (t.ex. hos gräshoppor och skalbaggar; typiskt för dagaktiva insekter), superpositionsögat, där ommatidierna inte är optiskt isolerade (t.ex. hos fjärilar; typiskt för krepuskulära eller nattaktiva insekter), och det neurala superpositionsögat, där ommatidierna är optiskt isolerade men där neuronernas arrangemang orsakar partiell summering av pixlar (finns hos dagaktiva flugor) (recensioner: Land, 1981; Stavenga 2006).

Ljusstimulering skapar depolariserande graderade potentialer i insekternas fotoreceptorer (till skillnad från hyperpolariserande i ryggradsdjurens stavar och tappar). Handlingspotentialer existerar i allmänhet inte, även om de kan ha en roll i fotoreceptorer hos vissa arter (t.ex. hos kackerlackan, Heimonen et al. 2006). Signalerna bearbetas i det första synaptiska lagret, lamina, och i de vidare neurala centra (t.ex. märgen) på ett retinotopiskt sätt. Detta innebär att de ”pixlar” som skapas av näthinnans anatomiska organisation bevaras. Signalerna och deras informationsinnehåll förändras dock kontinuerligt. I djupare visuella centra störs den retinotopiska organisationen till förmån för analyser på högre nivå, som rörelsedetektering, mönsterigenkänning och visuell orientering (Strausfeld 1976).

Fotoreceptorfunktion

Fototransduktion

Den molekylära basen för fototransduktion hos insekter är bäst känd i Drosophila melanogaster (Hardie och Raghu 2001). Absorption av ljuskvanta av rhodopsinmolekyler leder till aktivering av en G-proteinkopplad fosfoinositidväg. Detta sker i den mikrovillära delen av fotoreceptorn i ett mycket litet fack, där alla deltagande molekyler är mycket nära varandra. Den molekylära mekanismen inbegriper aktivering av två typer av katjonkanaler i mikrovillus, vilket skapar en ljusinducerad ström (LIC) som kan mätas med spänningsklampmetoder, som patch-clamp. Öppning av kanalerna (produkter av trp- och trpl-generna) skapar en Ca2+- och Na+-konduktans, vilket depolariserar fotoreceptorn. Insekts fotoreceptorer, liksom deras motsvarigheter hos ryggradsdjur, stavarna och kottarna, kan reagera med så kallade quantum bumps på enstaka fotoner, men med snabb kinetik. Genom sammanslagning av spänningsreaktioner på enskilda kvanta skapas den (graderade) receptorpotentialen, som i de flesta fall leds passivt längs axonet.

Spatio-temporal filtrering av fotoreceptorer

Fotoreceptorernas optik i det lilla ögat skapar en situation där ett punktliknande objekt som rör sig över en fotoreceptors receptiva fält ger upphov till en nära-Gaussiansk intensitetsfördelning i funktion av infallsvinkeln (Stavenga, 2006). Hela det sammansatta ögat fungerar på detta sätt, vilket innebär att den första delen av ögat utför en rumslig lågpassfiltrering av den visuella bilden, utöver den sampling som dikteras av de optiska elementens täthet. Samtidigt är fotoreceptorernas signaler nödvändigtvis begränsade av både transduktionens långsamhet i sig själv men också av membranets tidskonstant, för att åstadkomma en tidsmässig lågpassfiltrering (fig. 3.; van Hateren 1992). Fotoreceptorns (icke-transduktiva) membran är särskilt långsamt, eftersom mikrovillarmembranet ökar membranytan nästan 5-6 gånger och inte skapar en ledande väg i samma utsträckning. Båda filtreringsoperationerna kan regleras. Det receptiva fältet kan smalnas av eller vidgas något genom subtila förändringar i optiken. Å andra sidan har fotoreceptormembranet spänningsberoende (Kv-typ) K+-kanaler som sänker membranmotståndet vid depolarisering (Weckström och Laughlin, 1995). Detta innebär att vid stimulering blir fotoreceptorerna snabbare med skarpare receptiva fält.

Synaptisk överföring till 2:a ordningens celler

Synaptisk överföring till LMC:s hos flugor

Visuell information i form av neurala spänningssignaler bearbetas vidare i den första neuropilen, lamina, där 2:a ordningens neuroner, de stora monopolarcellerna (eller LMC:s) bildar de postsynaptiska elementen. Dessa är ofta, mest iögonfallande hos Dipteranflugor, grupperade i retinotopiska nervkassetter som kantas av gliaceller. Cellerna av andra ordningen tar emot signaler från fotoreceptorerna i form av histaminsändare som öppnar snabba Cl-kanaler i LMC:erna (Hardie, 1989), vilket skapar hyperpolariserande svar på depolariserande fotoreceptorinflöde.

. Cl- jämviktspotentialen är mycket negativ i LMCs, vilket innebär att depolariseringar i fotoreceptorer omvandlas till hyperpolariseringar i LMCs, dvs. signalerna byter tecken.

Temporal differentiering

Förutom teckenförändringen förändras signalerna i LMCs ytterligare genom en process som liknar differentiering (eller temporal antagonism) (Laughlin, 1987). Därigenom ändrar den genomsnittliga belysningsintensiteten karaktären på den synaptiska överföringen: i svagt ljus har synapsen tidsmässiga egenskaper som fotoreceptorerna, i starkt ljus förändras synapsen till ett högpassfilter (fig. 3.). Denna anpassning av de temporala egenskaperna förstärker de temporala kontrasterna och behövs tydligen för den fortsatta bearbetningen.

Lateral hämning

Också den spatiala bearbetningen sker precis i det sammansatta ögats periferi, i lamina. Där skapar en process som kallas lateral inhibition rumslig anagonism (på samma sätt som i ryggradsdjurens näthinna; Laughlin, 1987). Den cellulära grunden för lateral inhibition kan vara en kombination av direkta synaptiska återkopplingar från lamina till fotoreceptorerna, men också i de dåligt undersökta extracellulära potentialerna i kombination med reglering av glialpermeabilitet eller strömmar. Den laterala hämmningen kan dämpa signaler vid varje pixel (ett ommatidium) som är sannolika, dvs. möjliga att förutsäga på grundval av de angränsande pixlarna. Den rumsliga informationsbehandlingen kan således uppfylla kraven på prediktiv kodning (Srinivasan et al.,1982)

Återkoppling och nätverksbehandling

Fotoreceptorerna, åtminstone i flugors sammansatta öga, får återkoppling från andra ordningens celler genom ett nätverk i lamina (Zheng et al., 2006). Sett i ett bredare perspektiv är detta en del av vad som kan kallas nätverksanpassning, där de neurala elementen nedströms fotoreceptorerna ändrar sin funktion i enlighet med ingångsegenskaperna. Detta förbättrar det visuella systemets temporala prestanda. Det är dock inte känt hur utbredda dessa mekanismer är hos andra djur än flugor.

Visuell signalbehandling i högre hjärncentra

Signalbehandling i märgen

Väldigt få experimentella data finns tillgängliga om signalbehandling i märgen, och mestadels kommer vår kunskap från slutsatser baserade på anatomiska undersökningar av synaptiska förbindelser och lokala mikrokretsar. Den retinotopiska organisationen av signalerna bibehålls sannolikt, men signalerna från flera utgångar av lamina-neuronerna är segregerade till olika vägar, och utför möjligen funktioner som färgdiskriminering, elementär rörelsedetektering (se nedan) och intensitetskodning.

Rörelsedetektering

Neuronerna som främst reagerar på rörelser i synfältet (”Insekts rörelsedetekteringneuron”) återfinns i lobula- eller lobulaplattansganglierna. De antas ta emot retinotopisk input från hypotetiska neurala element som kallas EMD (elementary movement detectors) och som troligen finns i märgen och beräknar rörelsen från den pixelbaserade informationen med en mekanism som kallas Reichardt-korrelation (Hassenstein och Reichardt, 1956). EMD:s cellulära substrat har ännu inte hittats, men det finns ganska starka bevis för mekanismerna och förekomsten av EMD-liknande element. Neuronerna för rörelsedetektion finns i olika varianter, men grovt sett kan de delas in i detektorer av horisontell eller vertikal rörelse (Hausen, 1981). Cellernas utgångar används vid styrning av rörelser, antingen terrestriska eller flygande (som de så kallade optomotoriska reaktionerna). Vissa celler kan också vara involverade i detektering av detaljerade objekt.

Looming neurons

Vissa insekter, särskilt gräshoppor, har visat sig ha ett särskilt system, med vilket de kan undvika kollisioner och generellt sett upptäcka objekt som närmar sig dem i deras synfält (t.ex. Rind och Simmons, 1992). Hos gräshoppor har man beskrivit en lobula neuron kallad LGMD (lobula giant movement detector), som genom vissa reläer har utgång till rörelsekontrollerande neurala kretsar. Den reagerar inte på rörelser i hela synfältet, men kraftfullt på förstorande (framväxande) objekt. Denna reaktion vänjs snabbt bort.

Burkhardt D, Autrum H (1960) Die Belichtungspotentiale einzelner Sehzellen von Calliphora erythrocephala Meig. Z Naturforsch 15b:612-616.

Hardie RC (1989) A histamine-activated chloride channel involved in neurotransmission at a photoreceptor synapse. Nature 339:704-706.

Hardie RC, Raghu P(2001) Visual transduction in Drosophila. Nature. 413:186-93.

Hassenstein B, Reichardt W (1956) Systemtheoretische Analyse der Zeit-, Reihenfolgen- und Vorzeichenauswertung bei der Bewegungsperzeption des Ruesselkafers Chlorophanus. Z Naturforsch 11:513-524.

Hateren JH van (1992) Theoretical predictions of spatiotemporal receptive fields of fly LMCs, and experimental validation. J Comp Physiol A 171:157 170.

Hausen K (1981) Monocular and binoculor computation of motion in the lobula plate of the fly. Verh Dtsch Zool Ges 1981:49-70.

Heimonen K, Salmela I, Kontiokari P, Weckström M. Large functional variability in cockroach photoreceptors: En optimering till låga ljusnivåer? J Neurosci 26:13454-13462.

Juusola M, French AS, Uusitalo RO & Weckström M (1996) Information processing by graded potential transmission through tonically active synapses. Trends Neurosci. 19:292-297.

Land MF (1981) Optik och syn hos ryggradslösa djur. In: Handbook of Sensory Physiology, Vol. VII/6B, ed. H. Autrum. Berlin, Heidelberg, New York: Springer, s. 472-592.

Laughlin SB (1987) Form and function in retinal processing. Trends Neurosci 10:478-483.

Rind FC and Simmons PJ (1992) Orthopteran DCMD neuron: a reevaluation of responses to moving objects. I. Selective responses to approaching objects. J Neurophysiol 68:1654-1666.

Srinivasan MV, Laughlin SB och Dubs A (1982) Predictive coding: a fresh view of inhibition in the retina. Proc R Soc Lond B 216:427-459.

Stavenga DG (2006) Invertebrate Photoreceptor Optics. In: Vision hos ryggradslösa djur, red. E. Warrant och D.-E. Nilsson, Cambridge University Press, pp. 1-42.

Strausfeld N. (1976) Atlas of an insect brain. Springer, Berlin Heidelberg New York.

Warrant EJ (2004). Synen i de dunklaste livsmiljöerna på jorden. J Comp Physiol A 190,765 -789.

Weckström M and Laughlin SB (1995) Visual ecology and voltage-gated ion channels in insect photoreceptors. Trends Neurosci 18:17-21.

Zheng L, de Polavieja GG, Wolfram V, Asyali MH, Hardie RC & Juusola M (2006) Feedback network controls photoreceptor output at the layer of first visual synapses in Drosophila.J Gen Physiol 127: 495-510.

Zheng L, Nikolaev A, Wardill TJ, O’Cane CJ, de Polavieja GG & Juusola M* (2009) Network adaptation improves temporal representation of naturalistic stimuli in Drosophila eye: I dynamics.PLoS one 4(1):e4307