Funkcja oka złożonego

Złożone oko jest jednym z klasycznych tematów w fizjologii sensorycznej i neuronaukach. Względna (lub domniemana) prostota oka i związanego z nim układu nerwowego zachęcała badaczy od początku XX wieku. Badania elektrofizjologiczne naprawdę rozpoczęły się od wewnątrzkomórkowych technik zapisu od 1960 roku (Burkhardt i Autrum, 1960). Nowoczesne dodatki do badań nad okiem złożonym pochodzą z wykorzystania modeli mutantów (Drosophila) i modelowania komputerowego, które jeszcze bardziej zwiększyły ogólność badań nad widzeniem owadów.

• 1 Podstawowa struktura i funkcja
• 2 Funkcja fotoreceptorów
  • 2.1 Fototransdukcja
  • 2.2 Filtrowanie przestrzenno-czasowe przez fotoreceptory
• 3 Transmisja synaptyczna do komórek II rzędu
  • 3.1 Transmisja synaptyczna do LMCs u muszki
    • 3.1.1 Różnicowanie czasowe
  • 3.2 Hamowanie boczne
  • 3.3 Sprzężenia zwrotne i przetwarzanie sieciowe
• 4 Przetwarzanie sygnałów wzrokowych w wyższych ośrodkach mózgu
  • 4.1 Przetwarzanie sygnałów w medulla
  • 4.2 Detekcja ruchu
  • 4.3 Neurony pętlowe
• 5 Piśmiennictwo
• 6 Odnośniki wewnętrzne

Podstawowa budowa i funkcja

Oczy złożone są narządami wzroku u stawonogów (owadów i skorupiaków). Oko złożone charakteryzuje się zmienną liczbą (od kilku do tysięcy) małych oczu, ommatidia, które funkcjonują jako niezależne jednostki fotorecepcyjne z układem optycznym (rogówka, soczewka i niektóre struktury pomocnicze) i zwykle ośmioma komórkami fotoreceptorowymi. Oczy złożone nie tworzą obrazu, jak duże oczy soczewkowe kręgowców i ośmiornic, ale „obraz neuronowy” jest tworzony przez fotoreceptory w ommatidiach, które są zorientowane na odbiór światła z różnych kierunków, określonych przez układ optyczny ommatidiów, krzywiznę oka oraz rozmieszczenie i gęstość ommatidiów (ryc. 1). Układ optyczny wykazuje wiele odmian, w zależności od tego, jak bardzo ommatidia są od siebie odizolowane i jak światło jest skupiane na fotoreceptorach. Główne warianty to oko apozycyjne, w którym ommatidia są optycznie odizolowane (np. u szarańczaków i chrząszczy; typowo u owadów dziennych), oko superpozycyjne, w którym ommatidia nie są optycznie odizolowane (np. u motyli; typowo u owadów aktywnych w dzień lub w nocy), oraz neuronalne oko superpozycyjne, w którym ommatidia są optycznie odizolowane, ale układ neuronów powoduje częściowe sumowanie pikseli (występujące u muchówek dziennych) (przegląd: Land, 1981; Stavenga 2006).

Stymulacja światłem powoduje powstawanie depolaryzujących stopniowanych potencjałów w fotoreceptorach owadów (w przeciwieństwie do hiperpolaryzujących w pręcikach i czopkach kręgowców). Potencjały czynnościowe w zasadzie nie występują, choć mogą odgrywać pewną rolę w fotoreceptorach niektórych gatunków (np. u karaczana, Heimonen i in. 2006). Sygnały są przetwarzane w pierwszej warstwie synaptycznej, laminie, oraz w dalszych ośrodkach neuronalnych (np. w meduli) w sposób retinotopowy. Oznacza to, że zachowane zostają „piksele” powstałe w wyniku anatomicznej organizacji siatkówki. Sygnały i ich zawartość informacyjna ulegają jednak ciągłym zmianom. W głębszych ośrodkach wzrokowych organizacja retinotopowa zostaje zaburzona na korzyść analiz wyższego rzędu, takich jak detekcja ruchu, rozpoznawanie wzorów i orientacja wzrokowa (Strausfeld 1976).

Funkcje fotoreceptorów

Fototransdukcja

Molekularne podstawy fototransdukcji u owadów są najlepiej poznane u Drosophila melanogaster (Hardie i Raghu 2001). Absorpcja kwantów ¶wiatła przez cz±steczki rodopsyny prowadzi do aktywacji sprzężonego z białkiem G szlaku fosfoinozytydowego. Dzieje się to w mikrofilarnej czę¶ci fotoreceptora, w bardzo małym przedziale, gdzie wszystkie uczestnicz±ce w tym procesie cz±steczki znajduj± się bardzo blisko siebie. Mechanizm molekularny polega na aktywacji dwóch typów kationowych kanałów jonowych w mikrowillu, tworząc prąd indukowany światłem (LIC), który jest mierzalny metodami voltage-clamp, takimi jak patch-clamp. Otwarcie kanałów (produktów genów trp i trpl) powoduje przewodnictwo Ca2+ i Na+, depolaryzuj±c fotoreceptor. Fotoreceptory owadów, podobnie jak ich odpowiedniki u kręgowców, pręciki i czopki, są zdolne do odpowiedzi na pojedyncze fotony za pomocą tzw. skoków kwantowych, ale o szybkiej kinetyce. Połączenie odpowiedzi napięciowych na pojedyncze kwanty tworzy (stopniowany) potencjał receptorowy, który w większości przypadków jest pasywnie przewodzony wzdłuż aksonu.

Przestrzenno-czasowe filtrowanie przez fotoreceptory

Optyka fotoreceptorów w małym oku stwarza sytuację, w której punktowy obiekt poruszający się po polu receptywnym fotoreceptora wytwarza prawie gaussowski rozkład intensywności w funkcji kąta padania (Stavenga, 2006). Całe oko złożone działa w ten sposób, co oznacza, że początkowa część oka, oprócz próbkowania podyktowanego gęstością elementów optycznych, wykonuje operację przestrzennego filtrowania dolnoprzepustowego obrazu wizualnego. W tym samym czasie, sygnały fotoreceptorów są z konieczności ograniczone zarówno przez powolność samej transdukcji, jak i przez błonową stałą czasową, aby wytworzyć czasowe filtrowanie dolnoprzepustowe (Rys. 3.; van Hateren 1992). Błona fotoreceptora (nieprzewodz±ca) jest szczególnie powolna, ponieważ błona mikrofilara zwiększa powierzchnię błony prawie 5-6-krotnie, nie tworz±c w tym samym stopniu drogi przewodz±cej. Obie operacje filtrowania mogą być regulowane. Pole recepcyjne może być nieco zawężone lub poszerzone przez subtelne zmiany w układzie optycznym. Z drugiej strony, błona fotoreceptora posiada zależne od napięcia (typu Kv) kanały K+, które obniżają opór błony przy depolaryzacji (Weckström i Laughlin, 1995). Oznacza to, że po stymulacji fotoreceptory stają się szybsze i mają ostrzejsze pola recepcyjne.

Transmisja synaptyczna do komórek II rzędu

Transmisja synaptyczna do LMCs u much

Informacje wzrokowe w postaci neuronalnych sygnałów napięciowych są dalej przetwarzane w pierwszym neuropilu, laminie, gdzie neurony II rzędu, duże komórki monopolarne (lub LMCs) tworzą elementy postsynaptyczne. Są one często, najbardziej widoczne u muchówek Dipterana, zgrupowane w retinotopowych kasetach neuronalnych, wyścielonych przez komórki glejowe. Komórki II rzędu otrzymują sygnały z fotoreceptorów w postaci przekaźnika histaminowego, który otwiera szybkie kanały Cl- w LMCs (Hardie, 1989), tworząc w ten sposób hiperpolaryzujące odpowiedzi na depolaryzujące wejście fotoreceptorów.

. Potencjał równowagi Cl- jest bardzo ujemny w LMCs, co oznacza, że depolaryzacje w fotoreceptorach są zamieniane na hiperpolaryzacje w LMCs, czyli sygnały zmieniają znak.

Różnicowanie czasowe

Oprócz zmiany znaku, sygnały w LMCs są dalej zmieniane przez proces podobny do różnicowania (lub antagonizmu czasowego) (Laughlin, 1987). W ten sposób średnia intensywność oświetlenia zmienia charakter transmisji synaptycznej: w słabym świetle synapsa ma charakterystykę czasową taką jak fotoreceptory, w jasnym świetle synapsa zmienia się w filtr górnoprzepustowy (Rys. 3.). Ta adaptacja cech czasowych wzmacnia kontrasty czasowe i najwyraźniej jest potrzebna do dalszego przetwarzania.

Hamowanie boczne

Przetwarzanie przestrzenne odbywa się również na peryferiach oka złożonego, w blaszce właściwej. Tam proces zwany hamowaniem bocznym tworzy anagonizm przestrzenny (podobnie jak w siatkówce kręgowców; Laughlin, 1987). Komórkowa podstawa bocznego hamowania może być kombinacją bezpośrednich synaptycznych sprzężeń zwrotnych z laminy do fotoreceptorów, ale także w słabo zbadanych potencjałach zewnątrzkomórkowych połączonych z regulacją przepuszczalności gleju lub prądów. Hamowanie boczne jest zdolne do tłumienia sygnałów w każdym pikselu (jednym ommatydium), które są prawdopodobne, tj. możliwe do przewidzenia na podstawie sąsiednich pikseli. Przetwarzanie informacji przestrzennej może więc spełniać wymagania kodowania predykcyjnego (Srinivasan i in.,1982)

Sprzężenia zwrotne i przetwarzanie sieciowe

Fotoreceptory przynajmniej w oku złożonym muchy otrzymują sprzężenia zwrotne od komórek drugiego rzędu poprzez sieć w blaszce (Zheng i in., 2006). Patrząc szerzej, jest to część tego, co można nazwać adaptacją sieci, w której elementy neuronalne poniżej fotoreceptorów zmieniają swoje funkcje w zależności od właściwości wejściowych. Poprawia to czasową wydajność systemu wzrokowego. Nie wiadomo jednak, jak szeroko mechanizmy te są rozpowszechnione u innych zwierząt poza muchami.

Przetwarzanie sygnałów wzrokowych w wyższych ośrodkach mózgu

Przetwarzanie sygnałów w meduli

Bardzo mało danych eksperymentalnych jest dostępnych na temat przetwarzania sygnałów w meduli, a nasza wiedza pochodzi głównie z wnioskowania na podstawie badań anatomicznych połączeń synaptycznych i lokalnych mikroobwodów. Retinotopowa organizacja sygnałów jest prawdopodobnie zachowana, ale sygnały z kilku wyjść neuronów blaszkowych są segregowane do różnych ścieżek, prawdopodobnie pełniąc funkcje takie jak dyskryminacja kolorów, elementarna detekcja ruchu (patrz niżej) i kodowanie intensywności.

Detekcja ruchu

Neurony reagujące głównie na ruch w polu widzenia ( neurony widzenia ruchu owadów) znajdują się w zwoju płatowym lub zwoju blaszkowym. Przypuszcza się, że otrzymuj± one retinotopowe wej¶cie z hipotetycznych elementów neuronalnych zwanych EMD (elementary movement detectors) rezyduj±cych najprawdopodobniej w ¶rodkowej czę¶ci ciała i obliczaj± ruch z informacji pikselowej za pomoc± mechanizmu zwanego korelacj± Reichardta (Hassenstein i Reichardt, 1956). Komórkowe podłoże EMD nie zostało jeszcze odkryte, ale dowody na istnienie tego mechanizmu i elementów podobnych do EMD są dość mocne. Neurony detekcji ruchu występują w różnych odmianach, ale w przybliżeniu można je podzielić na detektory ruchu poziomego lub pionowego (Hausen, 1981). Wyjścia tych komórek są wykorzystywane w kierowaniu ruchami, zarówno lądowymi jak i lotniczymi (jak tzw. odpowiedzi optomotoryczne). Niektóre komórki mogą być również zaangażowane w wykrywanie szczegółowych obiektów.

Neurony pętlowe

Wykazano, że niektóre owady, zwłaszcza szarańcza, mają specjalny system, za pomocą którego mogą unikać kolizji i ogólnie wykrywać obiekty zbliżające się do nich w polu widzenia (np. Rind i Simmons, 1992). U szarańczy opisano neuron lobulowy zwany LGMD (lobula giant movement detector), który poprzez pewne przekaźniki ma wyjście do obwodów neuronowych kontrolujących ruch. Nie reaguje on na ruch w całym polu widzenia, ale energicznie na powiększające się obiekty (looming). Reakcja ta szybko ulega przyzwyczajeniu.

Burkhardt D, Autrum H (1960) Die Belichtungspotentiale einzelner Sehzellen von Calliphora erythrocephala Meig. Z Naturforsch 15b:612-616.

Hardie RC (1989) A histamine-activated chloride channel involved in neurotransmission at a photoreceptor synapse. Nature 339:704-706.

Hardie RC, Raghu P(2001) Visual transduction in Drosophila. Nature. 413:186-93.

Hassenstein B, Reichardt W (1956) Systemtheoretische Analyse der Zeit-, Reihenfolgen- und Vorzeichenauswertung bei der Bewegungsperzeption des Ruesselkafers Chlorophanus. Z Naturforsch 11:513-524.

Hateren JH van (1992) Theoretical predictions of spatiotemporal receptive fields of fly LMCs, and experimental validation. J Comp Physiol A 171:157 170.

Hausen K (1981) Monocular and binoculor computation of motion in the lobula plate of the fly. Verh Dtsch Zool Ges 1981:49-70.

Heimonen K, Salmela I, Kontiokari P, Weckström M. Large functional variability in cockroach photoreceptors: An optimization to low light levels? J Neurosci 26:13454-13462.

Juusola M, French AS, Uusitalo RO & Weckström M (1996) Information processing by graded potential transmission through tonically active synapses. Trends Neurosci. 19:292-297.

Land MF (1981) Optics and vision in in invertebrates. W: Handbook of Sensory Physiology, Vol. VII/6B, ed. H. Autrum. Berlin, Heidelberg, New York: Springer, pp. 472-592.

Laughlin SB (1987) Form and function in retinal processing. Trends Neurosci 10:478-483.

Rind FC and Simmons PJ (1992) Orthopteran DCMD neuron: a reevaluation of responses to moving objects.I. Selective responses to approaching objects. J Neurophysiol 68:1654-1666.

Srinivasan MV, Laughlin SB and Dubs A (1982) Predictive coding: a fresh view of inhibition in the retina. Proc R Soc Lond B 216:427-459.

Stavenga DG (2006) Invertebratebrate Photoreceptor Optics. In: Invertebratebrate Vision, eds. E. Warrant and D.-E. Nilsson, Cambridge University Press, pp. 1-42.

Strausfeld N. (1976) Atlas of an insect brain. Springer, Berlin Heidelberg New York.

Warrant EJ (2004). Vision in the dimmest habitats on earth. J Comp Physiol A 190,765 -789.

Weckström M and Laughlin SB (1995) Visual ecology and voltage-gated ion channels in insect photoreceptors. Trends Neurosci 18:17-21.

Zheng L, de Polavieja GG, Wolfram V, Asyali MH, Hardie RC & Juusola M (2006) Feedback network controls photoreceptor output at the layer of first visual synapses in Drosophila.J Gen Physiol 127: 495-510.

Zheng L, Nikolaev A, Wardill TJ, O’Cane CJ, de Polavieja GG & Juusola M* (2009) Network adaptation improves temporal representation of naturalistic stimuli in Drosophila eye: I dynamics.PLoS one 4(1):e4307

.