St. John’s werd in 1887 gesticht door de bisschop van Kansas, Elisha Thomas, als een bisschoppelijk internaat voor jongens van 8-18 jaar; de school werd voorafgegaan door Phillips Military School, die was opgericht door kolonel William Phillips, een stichter van Salina. Salina Troop 1, een van de oudste padvinderstroepen in Amerika, werd op 21 januari 1910 georganiseerd door F. John Romanes, een instructeur aan St. John’s die naar verluidt Lord Baden-Powell, de Britse stichter van de padvinderij, kende en ook de padvinderij in Colorado Springs, Colorado, oprichtte. Het oorspronkelijke gebouw van de school, Vail Hall, werd voltooid in 1888 en uitgebreid in 1904; het werd verwoest door een brand in november 1978. Sinds 1979, de jaarlijkse diploma-uitreiking omvat een traditionele passing rond van de voordeur deurklink van het gebouw, teruggehaald uit de brand wrak.
De school werd gebruikt voor de verfilming van Up the Academy, een Mad magazine spoof over militaire kostscholen. De film uit 1980 werd volledig gefilmd in Salina, voornamelijk op de campus van de school.
Een breed scala aan misbruikclaims werd ingediend tegen St. John’s in een federale rechtszaak in maart 2012. Een gewijzigde klacht werd ingediend door zes sets van ouders namens cadetten uit Californië, Florida, Tennessee, Colorado, Texas en Illinois. De rechtszaak werd in maart 2014, vlak voor de rechtszaak zou beginnen, geschikt met niet nader genoemde voorwaarden. Volgens rechtbankrecords had St. John’s vanaf juni 2012 veertien eerdere misbruikgerelateerde rechtszaken geschikt die sinds 2006 waren ingediend.Een rapport van maart 2013 vond 339 klachten van mishandeling, ontgroening, intimidatie en misbruik over vijf jaar, waaronder van studenten die werden gebrandmerkt. In december 2018 werd St. John’s door een arbiter veroordeeld tot het betalen van $ 369.175 aan de familie van een student die in 2014 11 jaar oud was toen hij werd gepest en sodomized door een andere student; de arbiter vond dat naast inadequaat en ongepast beheer van studenten, de school de toelatingsnormen had versoepeld in reactie op dalende inschrijvingen.