Functie van het samengestelde oog

Het samengestelde oog is een van de klassieke onderwerpen in de zintuigfysiologie en de neurowetenschappen. De relatieve (of veronderstelde) eenvoud van het oog en het bijbehorende zenuwstelsel heeft onderzoekers sinds het begin van de 20e eeuw gestimuleerd. Elektrofysiologisch onderzoek begon pas echt met intracellulaire opnametechnieken vanaf 1960 (Burkhardt en Autrum, 1960). Moderne toevoegingen aan het onderzoek van samengestelde ogen komen van het gebruik van mutantmodellen (Drosophila) en computermodellering, die de generaliteit van het onderzoek naar het gezichtsvermogen van insecten verder hebben vergroot.

• 1 Basisstructuur en functie
• 2 Functie van de fotoreceptoren
  • 2.1 Fototransductie
  • 2.2 Spatio-temporele filtering door fotoreceptoren
• 3 Synaptische transmissie naar 2e orde cellen
  • 3.1 Synaptische transmissie naar LMC’s bij vliegen
    • 3.1.1 Temporele differentiatie
  • 3.2 Laterale inhibitie
  • 3.3 Feedbacks en netwerkverwerking
• 4 Visuele signaalverwerking in hogere hersencentra
  • 4.1 Signaalverwerking in medulla
  • 4.2 Bewegingsdetectie
  • 4.3 Looming neurons
• 5 Referenties
• 6 Interne referenties

Basisstructuur en functie

Samengestelde ogen zijn gezichtsorganen bij geleedpotigen (insecten en schaaldieren). Een samengesteld oog wordt gekenmerkt door een variabel aantal (enkele tot duizenden) kleine oogjes, ommatidia, die functioneren als onafhankelijke fotoreceptie-eenheden met een optisch systeem (hoornvlies, lens en enkele hulpstructuren) en normaliter acht fotoreceptorcellen. De samengestelde ogen vormen geen beeld zoals de grote lensogen van gewervelde dieren en octopussen, maar een “neuraal beeld” wordt gevormd door de fotoreceptoren in de ommatidia, die zo zijn georiënteerd dat zij licht uit verschillende richtingen ontvangen, hetgeen wordt bepaald door de optica van de ommatidia, de kromming van het oog en de onderlinge rangschikking en dichtheid van de ommatidia (Fig. 1). Het optische systeem vertoont talrijke variaties, afhankelijk van hoe geïsoleerd de ommatidia van elkaar zijn en hoe het licht wordt gericht op de fotoreceptoren. De belangrijkste varianten zijn het appositieoog, waarbij de ommatidia optisch geïsoleerd zijn (bv. bij sprinkhanen en kevers; typisch bij dagactieve insecten), het superpositieoog, waarbij de ommatidia niet optisch geïsoleerd zijn (bv. bij vlinders; typisch bij crepusculaire of nachtactieve insecten), en het neurale superpositieoog, waarbij de ommatidia optisch geïsoleerd zijn maar de neuronale rangschikking een gedeeltelijke sommatie van pixels veroorzaakt (aangetroffen bij dagactieve vliegen)(reviews: Land, 1981; Stavenga 2006).

Stimulatie van licht veroorzaakt depolariserende gradatiepotentialen in de fotoreceptoren van insecten (in tegenstelling tot hyperpolariserende in gewervelde staafjes en kegeltjes). Actiepotentialen bestaan in het algemeen niet, hoewel ze een rol kunnen spelen in fotoreceptoren van sommige soorten (bv. in de kakkerlak, Heimonen et al. 2006). De signalen worden verwerkt in de eerste synaptische laag, de lamina, en in de verdere neurale centra (b.v. de medulla) op retinotopische wijze. Dit betekent dat de “pixels” die door de anatomische organisatie van het netvlies ontstaan, behouden blijven. De signalen en hun informatie-inhoud veranderen echter voortdurend. In diepere visuele centra wordt de retinotopische organisatie verstoord ten gunste van analyses op hoger niveau, zoals bewegingsdetectie, patroonherkenning en visuele oriëntatie (Strausfeld 1976).

Fotoreceptorfunctie

Fototransductie

De moleculaire basis van de fototransductie van insecten is het best bekend in Drosophila melanogaster (Hardie en Raghu 2001). Absorptie van lichtquanta door rhodopsinemoleculen leidt tot activering van een G-eiwitgekoppelde fosfoinositidepad. Dit vindt plaats in het microvijleergedeelte van de fotoreceptor in een zeer klein compartiment, waar alle deelnemende moleculen zich zeer dicht bij elkaar bevinden. Het moleculaire mechanisme omvat de activering van twee typen kationische ionenkanalen in de microvillus, waardoor een door licht geïnduceerde stroom (LIC) ontstaat die meetbaar is met voltage-clamp methoden, zoals de patch-clamp. Door het openen van de kanalen (producten van trp en trpl genen) ontstaat een Ca2+ en Na+ geleiding, waardoor de fotoreceptor depolariseert. Insectenfotoreceptoren kunnen, net als hun gewervelde tegenhangers, de staafjes en kegeltjes, reageren met zogenaamde quantumstoten op afzonderlijke fotonen, maar met een snelle kinetiek. Het samensmelten van spanningsreacties op enkele quanta creëert de (graded) receptorpotentiaal, die in de meeste gevallen passief langs het axon wordt geleid.

Spatio-temporele filtering door fotoreceptoren

De kleine oogoptiek van fotoreceptoren creëert een situatie waarin een puntvormig voorwerp dat over het receptieve veld van een fotoreceptor beweegt een bijna-Gaussische intensiteitsverdeling oplevert in functie van de invalshoek (Stavenga, 2006). Het samengestelde oog werkt in zijn geheel op deze wijze, wat betekent dat het eerste deel van het oog een ruimtelijke laagdoorlaatfiltering van het visuele beeld uitvoert, naast de bemonstering die door de dichtheid van optische elementen wordt gedicteerd. Tegelijkertijd worden de signalen van de fotoreceptor noodzakelijkerwijs beperkt door zowel de traagheid van de transductie zelf als door de tijdconstante van het membraan, om een temporele laagdoorlaatfiltering te produceren (Fig. 3; van Hateren 1992). Het fotoreceptor (niet geleidende) membraan is bijzonder traag, omdat het microvijlemembraan het membraanoppervlak bijna 5-6 maal vergroot, waardoor niet in dezelfde mate een geleidende weg ontstaat. Beide filterbewerkingen kunnen worden gereguleerd. Het receptieve veld kan enigszins worden vernauwd of verbreed door subtiele veranderingen in de optiek. Anderzijds heeft het fotoreceptormembraan spanningsafhankelijke (Kv-type) K+ kanalen die de membraanweerstand verlagen bij depolarisatie (Weckström en Laughlin, 1995). Dit betekent dat de fotoreceptoren bij stimulatie sneller worden met scherpere receptieve velden.

Synaptische transmissie naar 2e orde cellen

Synaptische transmissie naar LMC’s bij vliegen

Visuele informatie in de vorm van neurale spanningssignalen wordt verder verwerkt in de eerste neuropil, de lamina, waar de 2e orde neuronen, de grote monopolaire cellen (of LMC’s) de post-synaptische elementen vormen. Deze zijn vaak, het meest opvallend bij Dipteran-vliegen, gegroepeerd in retinotopische neurale patronen, die door gliacellen worden bekleed. De 2e orde cellen ontvangen signalen van de fotoreceptoren in de vorm van histamine-transmitters die snelle Cl-kanalen in de LMC’s openen (Hardie, 1989), waardoor hyperpolariserende reacties ontstaan op depolariserende fotoreceptor-input.

. De Cl- evenwichtspotentiaal is zeer negatief in LMC’s, hetgeen betekent dat depolarisaties in fotoreceptoren worden omgezet in hyperpolarisaties in LMC’s, d.w.z. dat de signalen van teken veranderen.

Temporele differentiatie

Naast de tekenverandering worden de signalen in de LMC’s nog verder veranderd door een proces dat verwant is aan differentiatie (of temporeel antagonisme) (Laughlin, 1987). Daarbij verandert de gemiddelde intensiteit van de verlichting het karakter van de synaptische transmissie: bij zwak licht heeft de synaps temporele kenmerken zoals die van de fotoreceptoren, bij helder licht verandert de synaps in een hoogdoorlaatfilter (Fig. 3.). Deze aanpassing van temporele kenmerken versterkt temporele contrasten en is blijkbaar nodig voor verdere verwerking.

Laterale inhibitie

Ook ruimtelijke verwerking vindt plaats in de periferie van het samengestelde oog, in de lamina. Daar zorgt een proces dat laterale inhibitie wordt genoemd voor ruimtelijk anagonisme (vergelijkbaar met dat in het netvlies van vertebraten; Laughlin, 1987). De cellulaire basis van de laterale inhibitie zou een combinatie kunnen zijn van directe synaptische terugkoppelingen van de lamina naar de fotoreceptoren, maar ook in de slecht onderzochte extracellulaire potentialen in combinatie met de regulatie van de gliale permeabiliteit of stromen. De laterale inhibitie is in staat om signalen op elke pixel (één ommatidium) te verzwakken die waarschijnlijk zijn, d.w.z. die kunnen worden voorspeld op basis van de naburige pixels. De ruimtelijke informatieverwerking kan dus voldoen aan de eisen van voorspellende codering (Srinivasan et al.,1982)

Terugkoppelingen en netwerkverwerking

De fotoreceptoren, althans in het samengestelde vliegoog, ontvangen terugkoppeling van de tweede-orde cellen via een netwerk in de lamina (Zheng et al, 2006). Meer in het algemeen is dit onderdeel van wat kan worden genoemd netwerk aanpassing, waarbij de neurale elementen stroomafwaarts van de fotoreceptoren veranderen hun functie op basis van de input eigenschappen. Dit verbetert de temporele prestaties van het visuele systeem. Het is echter niet bekend, hoe wijdverbreid deze mechanismen zijn in andere dieren dan vliegen.

Visuele signaalverwerking in hogere hersencentra

Signaalverwerking in de medulla

Er zijn zeer weinig experimentele gegevens beschikbaar over signaalverwerking in de medulla, en meestal komt onze kennis voort uit gevolgtrekkingen gebaseerd op anatomisch onderzoek van de synaptische verbindingen en lokale microcircuits. De retinotopische organisatie van de signalen blijft waarschijnlijk behouden, maar de signalen van verschillende uitgangen van de lamina neuronen worden gescheiden naar verschillende paden, mogelijk functies uitvoerend zoals kleurdiscriminatie, elementaire bewegingsdetectie (zie hieronder) en intensiteitscodering.

Bewegingsdetectie

Neuronen die voornamelijk reageren op beweging in het gezichtsveld ( Insect motion vision neuronen) worden gevonden in de lobula of lobulaire plaat ganglion. Zij worden verondersteld retinotopische input te ontvangen van hypothetische neurale elementen, EMD’s (elementaire bewegingsdetectoren) genaamd, die zich hoogstwaarschijnlijk in de medulla bevinden, en beweging te berekenen uit de pixel-gebaseerde informatie met een mechanisme dat Reichardt correlatie wordt genoemd (Hassenstein en Reichardt, 1956). De cellulaire substraten van EMD’s zijn nog niet gevonden, maar indirecte aanwijzingen voor de mechanismen en het bestaan van EMD-achtige elementen zijn vrij sterk. De bewegingsdetectie-neuronen zijn er in verschillende smaken, maar ruwweg kunnen ze worden onderverdeeld in detectoren van horizontale of verticale beweging (Hausen, 1981). De uitgangen van de cellen worden gebruikt bij de begeleiding van bewegingen, hetzij op de grond of vliegend (zoals de zogenaamde optomotorische reacties). Sommige cellen kunnen ook betrokken zijn bij de detectie van gedetailleerde objecten.

Looming neurons

Bij sommige insecten, met name sprinkhanen, is aangetoond dat zij een speciaal systeem hebben, waarmee zij botsingen kunnen vermijden, en in het algemeen, objecten kunnen detecteren die hen in hun gezichtsveld naderen (b.v. Rind en Simmons, 1992). Bij sprinkhanen is een lobula neuron beschreven, LGMD genaamd (lobula giant movement detector), dat via enkele relais uitvoer heeft naar neurale circuits die de beweging controleren. Het reageert niet op de beweging van het gehele gezichtsveld, maar heftig op uitvergrotende (opdoemende) objecten. Deze reactie wordt snel weggewoond.

Burkhardt D, Autrum H (1960) Die Belichtungspotentiale einzelner Sehzellen von Calliphora erythrocephala Meig. Z Naturforsch 15b:612-616.

Hardie RC (1989) A histamine-activated chloride channel involved in neurotransmission at a photoreceptor synapse. Nature 339:704-706.

Hardie RC, Raghu P(2001) Visual transduction in Drosophila. Natuur. 413:186-93.

Hassenstein B, Reichardt W (1956) Systemtheoretische Analyse der Zeit-, Reihenfolgen- und Vorzeichenauswertung bei der Bewegungsperzeption des Ruesselkafers Chlorophanus. Z Naturforsch 11:513-524.

Hateren JH van (1992) Theoretische voorspellingen van spatiotemporele receptieve velden van vlieg LMCs, en experimentele validatie. J Comp Physiol A 171:157 170.

Hausen K (1981) Monocular and binoculor computation of motion in the lobula plate of the fly. Verh Dtsch Zool Ges 1981:49-70.

Heimonen K, Salmela I, Kontiokari P, Weckström M. Large functional variability in cockroach photoreceptors: Een optimalisatie voor lage lichtniveaus? J Neurosci 26:13454-13462.

Juusola M, French AS, Uusitalo RO & Weckström M (1996) Information processing by graded potential transmission through tonically active synapses. Trends Neurosci. 19:292-297.

Land MF (1981) Optics and vision in invertebrates. In: Handbook of Sensory Physiology, Vol. VII/6B, ed. H. Autrum. Berlijn, Heidelberg, New York: Springer, pp. 472-592.

Laughlin SB (1987) Form and function in retinal processing. Trends Neurosci 10:478-483.

Rind FC and Simmons PJ (1992) Orthopteran DCMD neuron: a reevaluation of responses to moving objects.I. Selective responses to approaching objects. J Neurophysiol 68:1654-1666.

Srinivasan MV, Laughlin SB and Dubs A (1982) Predictive coding: a fresh view of inhibition in the retina. Proc R Soc Lond B 216:427-459.

Stavenga DG (2006) Invertebrate Photoreceptor Optics. In: Invertebrate Vision, eds. E. Warrant en D.-E. Nilsson, Cambridge University Press, pp. 1-42.

Strausfeld N. (1976) Atlas van een insectenbrein. Springer, Berlin Heidelberg New York.

Warrant EJ (2004). Vision in the dimmest habitats on earth. J Comp Physiol A 190,765 -789.

Weckström M and Laughlin SB (1995) Visual ecology and voltage-gated ion channels in insect photoreceptors. Trends Neurosci 18:17-21.

Zheng L, de Polavieja GG, Wolfram V, Asyali MH, Hardie RC & Juusola M (2006) Feedback network controls photoreceptor output at the layer of first visual synapses in Drosophila.J Gen Physiol 127: 495-510.

Zheng L, Nikolaev A, Wardill TJ, O’Cane CJ, de Polavieja GG & Juusola M* (2009) Network adaptation improves temporal representation of naturalistic stimuli in Drosophila eye: I dynamics.PLoS one 4(1):e4307