Frontiers in Human Neuroscience

In het laatste decennium is een groeiende onderzoeksinspanning in de gedragswetenschappen, in het bijzonder de psychologie en de neurowetenschappen, geïnvesteerd in de studie van de cognitieve, biologische, en evolutionaire grondslagen van sociaal gedrag. In tegenstelling tot de sociologie, die sociaal gedrag ook op groepsniveau bestudeert in termen van organisaties en structuren, definiëren de psychologie en de neurowetenschappen “sociaal” vaak als een eigenschap van het individuele brein die een efficiënte interactie met soortgenoten mogelijk maakt, en dus een mogelijk evolutionair voordeel vormt (Matusall). In deze opvatting kan een extreem breed scala van mentale en neurale processen als “sociaal” worden geclassificeerd, van de codering van relevante zintuiglijke stimuli over soortgenoten (gezichtsuitdrukkingen, gebaren, vocalisaties, etc.), tot de selectie en planning van gedragsreacties in complexe interpersoonlijke settings (economische transacties, onderhandelingen, etc.). Ondanks deze heterogeniteit is er een convergerende belangstelling in de wetenschappelijke gemeenschap voor de identificatie van neurale en psychologische mechanismen die ten grondslag liggen aan alle vele facetten van sociaal gedrag, en hun vergelijking tussen soorten en culturen.

Dit onderzoeksthema werd geïnitieerd door onderzoekers van het Zwitserse National Center of Competence in Research “Affective Sciences-Emotions in Individual Behaviour and Social Processes,” een multidisciplinaire instelling gewijd aan de studie van affect-gerelateerde processen in verschillende disciplines (van psychologie en neurowetenschappen tot geschiedenis, filosofie, kunst, en economie). In overeenstemming met deze geest omvat dit onderzoeksthema 38 bijdragen van een interdisciplinaire gemeenschap die elk specifieke psychologische en neurale fenomenen behandelen die als “sociaal” kunnen worden gedefinieerd. In het bijzonder hebben wij zowel theoretische als empirische bijdragen verzameld, die betrekking hebben op dieren, menselijke individuen (neurotypische volwassenen en kinderen, maar ook individuen met neurologische, psychiatrische en ontwikkelingsstoornissen) en menselijke groepen, die zich bezighouden met laboratorium-gecontroleerde settings of met situaties uit het echte leven. Hoewel de theoretische modellen en de toegepaste onderzoekstechnieken (psychofysisch, fysiologisch, neuroimaging, genetisch) zeer uiteenlopend zijn, komen zij samen in een algemeen kader dat suggereert dat de determinanten van sociaal gedrag kunnen worden beschreven aan de hand van twee onafhankelijke dimensies: (1) een persoonlijk-omgevingsdimensie, en (2) een transiënt-tot-stabiele dimensie. Deze bijdragen vormen dus een belangrijke hoeksteen voor het bouwen van een interdisciplinair en veelomvattend model van hoe individuen omgaan met de complexiteit van hun sociale omgeving.

Persoonlijke-naar-omgeving dimensie

Voor het doel van dit redactioneel kunnen we sociale interacties schematisch beschrijven als gevallen waarin een individu betrokken is bij een bepaalde sociale omgeving. Belangrijk is dat het individu en de omgeving elkaar wederzijds beïnvloeden, aangezien individuele veranderingen veranderingen in de buitenwereld kunnen veroorzaken en daardoor veroorzaakt kunnen worden. Binnen deze context, kunnen wij een gedrag van belang om het even welke verandering van de staat van het individu in de tijd (openlijke reactie, breinmodulatie, enz.) definiëren, die op zijn beurt met twee belangrijke verklarende variabelen kan worden verbonden: een vertegenwoordiging van de huidige staat van het individu (om te weten hoe een persoon zal veranderen moet men weten hoe deze persoon is) en een vertegenwoordiging van de huidige staat van de omgeving (om te weten hoe een persoon zal veranderen moet men weten wat hem/haar omringt). Aldus maakt de persoonlijk-omgevingsdimensie een onderscheid tussen die determinanten van sociaal gedrag die toe te schrijven zijn aan idiosyncratische kenmerken van het individu en die welke te maken hebben met specifieke kenmerken van de omgeving waarmee het individu interageert. Een dergelijk vereenvoudigd model past goed in ons onderzoeksthema, omdat de verschillende bijdragen de rol van vele factoren belichten die, ondanks hun verscheidenheid, gemakkelijk kunnen worden ingedeeld in persoonlijke of omgevingsfactoren.

Onder de persoonlijke factoren wordt de rol van genetische polymorfismen goed beschreven in dit onderzoeksthema door het gebruik van knock-out muizen en endofenotype benaderingen bij mensen. In al deze gevallen is bekend dat de betrokken genen van invloed zijn op belangrijke functies van hormonale en neurotransmittersystemen binnen hersennetwerken die belangrijk zijn voor sociale cognitie. Zo vertonen muizen die de β2-subeenheid van neuronale nicotinereceptoren van acetylcholine missen, een verstoord gedrag (in vergelijking met wild-type muizen) wanneer zij met soortgenoten concurreren om beloningen (Chabout et al.) Verder, na een rijke hoeveelheid literatuur die documenteert hoe intranasale toediening van oxytocine het menselijke sociale gedrag beïnvloedt (zie Ebner et al; Haas et al; Järvinen en Bellugi, als reviews), richten verschillende bijdragen zich op de rol die gespeeld wordt door de oxytocine gen receptor (OXTR). Vanuit een ontwikkelingsperspectief laten Ebner et al. zien hoe OXTR polymorfismen de reacties van jonge en oudere volwassenen in de mediale prefrontale cortex (MPFC) op emotionele gezichtsuitdrukkingen verschillend beïnvloeden. Haas et al. suggereren hoe OXTR polymorfismen variaties in individueel coöperatief gedrag zouden kunnen verklaren door de structuur en functie van belangrijke hersengebieden voor sociaal gedrag te beïnvloeden, zoals de amygdala, de superieure temporale sulcus, en de anterior cingulate cortex. Het is mogelijk dat hersengebieden met een hoge dichtheid aan oxytocine receptoren (zoals de amygdala) sociaal gedrag beïnvloeden via hun regulerende rol op het autonome zenuwstelsel, een hypothese die door Järvinen en Bellugi naar voren is gebracht om sociaal disfunctioneel gedrag bij het Williams Syndroom te verklaren, naast meer klassieke effecten op cognitie of leren. Ten slotte wijzen Hruschka en Henrich erop dat genetisch polymorfisme zelfs sommige culturele verschillen zou kunnen verklaren, zoals gesuggereerd door het controversiële bewijs dat collectivistische (in tegenstelling tot individualistische) samenlevingen het vaakst allelische variatie vertonen van serotonine-transporter-gekoppelde polymorfische regio (Chiao en Blizinsky, 2010; Eisenberg en Hayes, 2011).

Een paar studies belichtten ook de rol die individuele eigenschappen spelen in sociaal gedrag: dit zijn gewoontepatronen van gedrag, gedachten en emoties die relatief stabiel zijn in de tijd. Hoewel van onduidelijke etiologie, is inter-individuele trait variabiliteit in de literatuur vaak gebruikt als een krachtige factor die gedragsverschillen in de neurotypische populatie verklaart. Dit is het geval in verschillende studies van het huidige onderzoeksthema, die bijvoorbeeld melden dat individuele empathische trekken de decodering van emotionele gezichtsuitdrukkingen kunnen beïnvloeden Huelle et al., of monetaire beslissingen voor onbekende mensen (O’Connell et al.). Verder vinden (Maresh et al.) dat de neurale respons op elektrische schokken (en de mate waarin deze wordt beïnvloed door sociale nabijheid) wordt gemoduleerd door individuele angstkenmerken, een maatstaf voor idiosyncratische gevoeligheid voor stressoren. Tenslotte omvat dit onderzoeksthema meerdere studies over individuen die kenmerken vertonen die kenmerkend zijn voor psychopathie, een ontwikkelingssyndroom dat gekenmerkt wordt door een laag niveau van empathie, schuldgevoel en wroeging, maar een verhoogd agressief en antisociaal gedrag (Marsh). In het bijzonder vertonen personen met hoge psychopathische scores veranderde neurale en gedragsresponsen in vele experimentele manipulaties met betrekking tot angst conditionering (Veit et al.), angst empathie (Marsh), of morele cognitie (Tassy et al.). Het geval van psychopathie benadrukt de nauwe band tussen individuele kenmerken en de aanwezigheid van stoornissen, die in sommige gevallen kunnen worden beschouwd als extreme varianten van normatieve gedragspatronen (Hare en Neumann, 2005; Walton et al., 2008). Verschillende studies rapporteren consistent atypisch sociaal gedrag bij individuen met psychiatrische diagnoses of neurologische ontwikkelingssyndromen. Bijvoorbeeld, personen met schizofrenie en bipolaire stoornissen vertonen stoornissen in taken waarbij de gedachten en emoties van anderen worden afgeleid (Caletti et al.). In een soortgelijke geest vertonen personen met Autisme Spectrum Stoornis of Asperger Syndroom atypisch gedrag in verschillende taken (zie Zalla en Sperduti, voor een overzicht), variërend van visuele verwerking van emotionele gezichtsuitdrukkingen (Corradi-Dell’Acqua et al.) tot het afleiden van de toestand van anderen, empathie, en morele cognitie (Baez et al.).

Naast omgevingsfactoren, benadrukken verschillende studies in dit onderzoeksthema de rol die sociale normen spelen. Deze kunnen worden opgevat als representaties van de verlangens en verwachtingen van de gemeenschap over eindtoestanden die onze evaluatie van gebeurtenissen en de selectie van gedragsreacties sturen (zie Brosch en Sander, voor meer details over normen en waarden). Hruschka en Henrich wijzen er in het bijzonder op dat sociaal-economische regels (met betrekking tot religie of markt) een verklaring kunnen vormen voor de mate waarin bevolkingsgroepen geneigd zijn vooringenomenheid te vertonen ten aanzien van de groep. Verder bespreken Clément en Dukes hoe iemands belangstelling voor gebeurtenissen in de omgeving kan worden vertekend door hun normatieve betekenis, d.w.z. door de mate waarin deze relevant zijn voor de sociale normen en voor het zelfbeeld in de gemeenschap. Bijkomende bijdragen suggereren hoe het gedrag van mensen in situaties van verdeling van goederen overwegend kan worden begrepen in termen van rechtvaardigheidsnormen of gelijkheidsheuristieken, volgens welke mensen ongelijke verdelingen graag goedkeuren, zelfs ten koste van zichzelf (Civai). Zo tonen Shaw en Olson aan dat kinderen van 6 tot 8 jaar ongelijke verdelingen van jetons tussen twee onbekende kinderen zullen corrigeren (of op zijn minst proberen te minimaliseren). Bij volwassenen suggereren twee artikelen een belangrijke rol van fairness heuristiek in de bekende Ultimatum Game taak (Civai; Guney en Newell): in beide gevallen stellen de auteurs dat individuen (responders) geld weigeren dat hen vrijelijk wordt aangeboden wanneer het deel uitmaakt van een ongelijke verdeling, ongeacht hun lopende emotionele reactie (Civai) of van de vermeende bedoelingen van de persoon (de proposer) die het aanbod doet (Guney en Newell).

Stabiele-transient dimensie

De meeste van de in de vorige sectie besproken studies beschrijven factoren die, ondanks hun verschil, kunnen worden geclassificeerd als stabiel, d.w.z, zij worden geacht een langdurig effect uit te oefenen op individueel sociaal gedrag. Deze kunnen worden opgevat als algemene gedragsdeterminanten, die specifieke situaties overstijgen. Hoewel belangrijk, hebben stabiele determinanten slechts een benaderende voorspellende kracht, omdat een grote variabiliteit van individueel sociaal gedrag kan worden verklaard in termen van voorbijgaande factoren die verband houden met de specifieke kenmerken van de interpersoonlijke situatie. Bijvoorbeeld, zoals individueel sociaal gedrag gedeeltelijk kan worden verklaard door idiosyncratische kenmerken van het individu, kunnen ze ook worden beïnvloed door factoren die tijdelijk de toestand van het individu veranderen en hoe hij/zij interageert met de sociale omgeving.

Verschillende studies tonen aan dat het sociale gedrag van mensen kan worden beïnvloed door het manipuleren van hun reeds bestaande emotionele toestand, bijvoorbeeld door hen prikkelende stimuli te tonen, hen bloot te stellen aan stressvolle vs. belonende omstandigheden, of hen te betrekken in emotieregulatiestrategieën. Zoals in het geval van genetische polymorfismen, kunnen deze reeds bestaande emotionele toestanden de mentale en hersenprocessen veranderen die cruciaal zijn voor individueel sociaal gedrag, en zo aantonen hoe affectief en sociaal functioneren kunnen berusten op deels overlappende systemen. Zo laat Eskine bijvoorbeeld overtuigend bewijs zien dat de morele codering van mensen gebaseerd zou kunnen zijn op dezelfde processen die ten grondslag liggen aan smaakafkeer (zie ook Eskine et al., 2011, 2012). Evenzo, in lijn met een rijke hoeveelheid literatuur die laat zien hoe empathische reacties op andermans pijn en walging vergelijkbare neurale structuren aanwenden als die welke betrokken zijn bij eerstehands ervaringen van pijn en walging (Corradi-Dell’Acqua et al., 2011, 2016; Bernhardt en Singer, 2012, maar zie Krishnan et al, 2016), stelt Marsh dat stoornissen in angstervaring zouden kunnen leiden tot een verminderd vermogen om angst bij anderen te herkennen (zie ook Adolphs et al., 1994).

Verschillende bijdragen onderzoeken de rol van reeds bestaande emotionele toestanden in besluitvorming met behulp van gedragseconomische paradigma’s. Het theoretisch kader dat aan de meeste van deze studies ten grondslag ligt, stelt dat individuele beslissingen het resultaat zijn van de interactie van ten minste twee verschillende hersensystemen (Dual-System model-zie Halali et al.): het cognitieve/ weloverwogen systeem (traag, gecontroleerd, cognitief veeleisend, en voornamelijk geïncorporeerd in de prefrontale cortex) en het affectieve systeem (snel, automatisch, cognitief niet veeleisend, en voornamelijk geïncorporeerd in limbische gebieden). Aangezien deze twee systemen tegenstrijdige handelwijzen kunnen bevorderen, kan tijdelijke emotionele inductie worden gebruikt als middel om de affectieve bijdrage aan een beslissing te versterken, zoals aangetoond door Eimontaite e.a., die ontdekten dat het opwekken van woede bij mensen hen minder coöperatief maakt in sociale besluitvormingstaken zoals het vertrouwensspel en het gevangenendilemma. In een aanvullende benadering werden in sommige studies deelnemers betrokken bij strategieën om emoties te reguleren, door hen te vragen hun emotionele reacties te up- of down-reguleren. Dergelijke regulatie bleek een significante invloed te hebben op het daaropvolgende gedrag (Grecucci et al.; van’t Wout et al.) en de hersenresponsen (Grecucci et al.) in taken zoals het Ultimatum en Dictator Game.

Contextuele en sociale waardering

Beschouwingen zoals het Dual-System Model zijn bekritiseerd vanwege hun dichotome scheiding tussen cognitie en emotie, die oversimplistisch lijkt en niet wordt ondersteund door empirisch bewijs (bijv, Moll et al., 2008; Shackman et al., 2011; Koban en Pourtois, 2014; Phelps et al., 2014). Alternatieve theoretische kaders suggereren in plaats daarvan dat emotie geen unitair construct is dat tegenover cognitie staat, en dat verschillende affectieve/motivationele componenten het gedrag op verschillende (en in sommige gevallen tegengestelde) manieren kunnen beïnvloeden (Moll et al., 2008; Phelps et al., 2014). In het bijzonder appraisal theorieën van emoties (bijv. het Component Process Model van Scherer, 1984, 2009) stellen dat affectieve ervaring kritisch wordt bepaald door een reeks cognitieve evaluaties (appraisal checks) van de omgeving in termen van nieuwheid van de gebeurtenissen, valentie, impact op iemands doelen, en hoe er mee omgegaan kan worden. Zo is verdriet gebaseerd op het besef van de aanwezigheid van een opvallende negatieve gebeurtenis (bv. het optreden van een terminale ziekte), die persoonlijke doelen ondermijnt (het zal iemands leven beëindigen), waartegen geen enkele actie effectief lijkt. Dezelfde gebeurtenis kan in plaats daarvan een emotionele reactie van hogere arousal (zoals woede of razernij) opwekken, indien geassocieerd met de overtuiging dat een oplossing (een behandeling) beschikbaar is. In dit perspectief is het Component Process Model niet slechts een theorie van emoties, maar kan het gezien worden als een alomvattend kader waarin cognitieve evaluatie van de omgeving, affectieve reacties, en voorbereiding van een gedragsrespons geïntegreerd zijn in een uniek systeem.

Voor het doel van dit artikel zijn de waarderingscontroles voorgesteld door het Component Process Model (Scherer, 1984, 2009) goede kandidaat-processen om te verklaren hoe de sociale omgeving niet moet worden beschouwd als een stabiel construct dat langdurige effecten uitoefent op individueel gedrag, maar ook als het resultaat van meervoudige contextuele of voorbijgaande factoren die, wanneer ze samen worden gecombineerd, elke inter-persoonlijke situatie uniek maken. In overeenstemming met deze visie suggereren verschillende bijdragen aan dit onderzoeksthema dat individuele affectieve en gedragsreacties bepaald kunnen worden door evaluaties van de sociale context, waarvan sommige overeenkomen met dezelfde waarderingscontroles die beschreven worden in het Component Process Model. Maresh e.a. laten bijvoorbeeld zien dat bij angstige individuen de neurale reacties op bedreigende elektrische stimuli worden gemoduleerd door de vraag of deelnemers alleen zijn of dicht bij een persoon die een vreemde of een vriend kan zijn. Verder bekijken Clark-Polner en Clark hoe interpersoonlijk gedrag (bv. reageren op emoties van anderen, sociale steun bieden en ontvangen) wordt beïnvloed door de context van de relatie. Evenzo suggereren Baez et al. dat de sociale vaardigheid van personen met het syndroom van Asperger zou kunnen verbeteren wanneer de contextuele informatie van sociale settings expliciet wordt gemaakt. Tenslotte lieten Alexopoulos e.a. deelnemers spelen als responders in een gemodificeerde Ultimatum Game taak, en vinden dat de neurale activiteit in MPFC op oneerlijke aanbiedingen wordt beïnvloed door de vraag of ze wraak konden nemen op de voorsteller (wat een verandering in copingpotentieel weerspiegelt).

Door de dynamische eigenschappen van interpersoonlijke relaties en interacties, zijn eenvoudige waarderingscontroles zoals de beoordeling van nieuwheid, valentie, copingpotentieel, enz. vaak niet voldoende om de complexiteit van sociale situaties aan te pakken. Onder de vele contextuele/transitorische eigenschappen van de omgeving die moeten worden beoordeeld, is er ook de aanwezigheid van andere mensen, elk met hun eigen mentale toestand en cognitieve beoordelingen. Laten wij ons bijvoorbeeld het geval voorstellen waarin een individu een vriend observeert, in een poging zijn/haar emotionele toestand af te leiden. Het is redelijk dat, om dit te doen, het individu het gedrag van de geobserveerde vriend zou kunnen modelleren in relatie tot de meest waarschijnlijke determinanten, met inbegrip van zijn/haar contextuele beoordeling. In het bijzonder kan het individu inschatten of de vriend verdrietig is, door na te gaan of hij/zij gelooft dat hij/zij terminaal ziek is en dat een behandeling misschien niet beschikbaar is (zie ook Corradi-Dell’Acqua et al., 2014). Dit is een voorbeeld van social appraisal, waarbij elk individu contextuele aspecten van de sociale omgeving ook weergeeft in termen van hoe andere omstanders diezelfde omgeving vanuit hun gezichtspunt evalueren (zie Manstead en Fischer, 2001; Clément en Dukes). Sociale waardering verwijst naar de metacognitieve vaardigheden van individuen, en heeft nauwe banden met concepten als mentaliseren, theory-of-mind, en perspectief nemen. Belangrijk is dat de rol van sociale beoordeling in dit onderzoeksthema wordt belicht door artikelen die zich richten op indrukvorming (Kuzmanovic et al.), interpersoonlijke relaties (Bombari et al.) en monetaire transacties (Halali et al.; Tomasino et al.). In het bijzonder kunnen de gedrags- en neurale reacties van individuen (responders) op oneerlijkheid in het Ultimatumspel worden beïnvloed door de vraag of de monetaire transactie door de voorsteller wordt ingekaderd in termen van aanbod (“ik geef”) of verwerving (“ik neem”; Sarlo et al, 2013; Tomasino et al.) Verder suggereren Halali et al. dat, wanneer ze spelen als voorstellers in de Ultimatum en Dictator Game taken, deelnemers de meeste automatische keuzes worden gedreven door overwegingen over de vraag of de responder kan terugslaan tegen een potentiële oneerlijke behandeling.

Sociale beoordeling kan worden onderscheiden van andere soorten contextuele evaluaties op het neurale niveau. In het bijzonder, in lijn met bestaande modellen over de organisatie van MPFC (Lieberman, 2007; Forbes en Grafman, 2010; Corradi-Dell’Acqua et al., 2015), gebruiken Bzdok et al. meta-analytisch bewijs om een segregatie voor te stellen tussen een dorsaal gedeelte, betrokken bij top-down, gecontroleerde, metacognitieve vaardigheden, en een ventraal gedeelte dat betrokken is bij bottom-up, automatische evaluatieve-gerelateerde processen. Deze segregatie wordt ook ondersteund door Kang e.a. die aantonen hoe de dorsale MPFC betrokken is bij het nauwkeurig inschatten van de voorkeuren van anderen, terwijl de ventrale MPFC wordt gerekruteerd bij het gebruik van het Zelf als proxy voor de inschatting. Verder meldt Grossmann dat de dorsale MPFC al op de leeftijd van 5 maanden betrokken zou kunnen zijn bij triadische interacties, waarbij zuigelingen oogcontact maken met anderen, om hun aandacht te richten op specifieke objecten/gebeurtenissen in de externe omgeving (zie ook Grossmann en Johnson, 2010). Benadrukt moet echter worden dat deze scheiding tussen dorsale en ventrale regio’s in strijd is met andere studies uit ons onderzoeksthema: aan de ene kant betrekken Farrow et al. de dorsale (maar niet ventrale) MPFC bij de verwerking en evaluatie van bedreigende woorden, beelden en geluiden; aan de andere kant is de ventrale (maar niet de dorsale) MPFC geassocieerd met processen die te maken hebben met sociale beoordeling, zoals de differentiële behandeling van menselijke en computertegenstanders bij monetaire transacties (Moretto et al.), of de conformiteit met de beslissing van in-group peers in een perceptuele schattingstaak (Stallen et al.).

Conclusies

In de laatste decennia hebben psychologen en neurowetenschappers een aanzienlijke hoeveelheid onderzoek geïnvesteerd om het vermogen om “sociaal te handelen” te onderzoeken, wat wordt beschouwd als een evolutionair voordeel van veel soorten (Matusall). Dit onderzoeksthema is een verzameling van een groot aantal (38) originele bijdragen uit een interdisciplinaire gemeenschap, die er samen op wijzen dat determinanten van individueel sociaal gedrag het best langs ten minste twee verschillende dimensies kunnen worden begrepen. Dit algemene perspectief vormt de ruggengraat voor een omvattend en gearticuleerd model van hoe mensen en hun hersenen met elkaar interageren in sociale contexten. Ondanks zijn aantrekkingskracht blijft het echter onduidelijk hoe het in dit artikel voorgestelde model zich verhoudt tot bepaalde paradigma’s met een hoge ecologische waarde, waar het moeilijker is om de relatieve bijdrage van persoonlijke/omgevings- of stabiele/transiënte determinanten netjes te ontwarren. Dit is bijvoorbeeld het geval bij Preston e.a., die in het ziekenhuis opgenomen terminale patiënten onderzochten en de bij waarnemers opgewekte emotionele reacties maten en nagingen of deze verband hielden met de frequentie waarmee hulp werd verleend. In dit perspectief zal een grote uitdaging voor toekomstig onderzoek in de sociale psychologie en neurowetenschappen inderdaad zijn om meer accurate voorspellende modellen van sociaal gedrag te ontwikkelen en deze toepasbaar te maken in ecologisch valide settings.

Bijdragen van auteurs

Alle vermelde auteurs, hebben een substantiële, directe en intellectuele bijdrage geleverd aan het werk, en het goedgekeurd voor publicatie.

Conflict of Interest Statement

De auteurs verklaren dat het onderzoek werd uitgevoerd in de afwezigheid van enige commerciële of financiële relaties die zouden kunnen worden opgevat als een potentieel belangenconflict.