A St. John’s-t 1887-ben alapította a kansasi püspök, Elisha Thomas, mint püspöki bentlakásos iskolát 8-18 éves fiúk számára; elődje a Phillips Military School volt, amelyet William Phillips ezredes, Salina egyik alapítója indított. A Salina Troop 1-et, Amerika egyik legrégebbi cserkészcsapatát 1910. január 21-én szervezte meg F. John Romanes, a St. John’s egyik oktatója, aki állítólag ismerte Lord Baden-Powellt, a cserkészet brit alapítóját, és a Colorado Springs-i (Colorado állam) cserkészetet is ő alapította. Az iskola eredeti épülete, a Vail Hall 1888-ban készült el, és 1904-ben bővítették; 1978 novemberében tűzvész pusztította el. 1979 óta az éves ballagási ünnepségen hagyományosan átadják az épület bejárati ajtókilincsét, amelyet a tűz roncsai közül hoztak ki.
Az iskolát használták az Up the Academy című film forgatásán, amely a Mad magazin katonai bentlakásos iskolákról szóló paródiája. Az 1980-as filmet teljes egészében Salinában forgatták, többnyire az iskola területén.
A St. John’s ellen 2012 márciusában egy szövetségi perben visszaélések széles skáláját nyújtották be. A módosított panaszt hat szülői csoport nyújtotta be kaliforniai, floridai, tennessee-i, coloradói, texasi és illinois-i kadétok nevében. A pert 2014 márciusában, közvetlenül a tárgyalás megkezdése előtt, nem nyilvános feltételekkel rendezték. A bírósági feljegyzések szerint 2012 júniusáig a St. John’s 2006 óta tizennégy korábbi, bántalmazással kapcsolatos pert rendezett. 2013 márciusában egy jelentés szerint öt év alatt 339 panasz érkezett verésről, zaklatásról, zaklatásról és bántalmazásról, beleértve a diákok megbélyegzését is. 2018 decemberében egy döntőbíró arra kötelezte a St. John’s-t, hogy fizessen 369 175 dollárt egy olyan diák családjának, aki 2014-ben 11 éves volt, amikor egy másik diák zaklatta és szodomizálta; a döntőbíró megállapította, hogy a diákok nem megfelelő és nem megfelelő kezelése mellett az iskola a csökkenő létszámra reagálva enyhített a felvételi előírásokon.