St. John’s wurde 1887 vom Bischof von Kansas, Elisha Thomas, als bischöfliche Internatsschule für Jungen im Alter von 8-18 Jahren gegründet; ihr ging die Phillips Military School voraus, die von Colonel William Phillips, einem Gründer von Salina, ins Leben gerufen worden war. Salina Troop 1, eine der ältesten Pfadfindergruppen Amerikas, wurde am 21. Januar 1910 von F. John Romanes gegründet, einem Lehrer an St. John’s, der Berichten zufolge Lord Baden-Powell, den britischen Gründer der Pfadfinderbewegung, kannte und auch die Pfadfinder in Colorado Springs, Colorado, gründete. Das ursprüngliche Gebäude der Schule, Vail Hall, wurde 1888 fertiggestellt und 1904 erweitert; es wurde im November 1978 durch ein Feuer zerstört. Seit 1979 wird bei der jährlichen Abschlussfeier traditionell die Türklinke des Gebäudes herumgereicht, die aus den Trümmern des Feuers geborgen wurde.
Die Schule diente als Kulisse für die Dreharbeiten zu Up the Academy, einer Parodie des Mad-Magazins über Militärinternate. Der Film aus dem Jahr 1980 wurde vollständig in Salina gedreht, größtenteils auf dem Campus der Schule.
Im März 2012 wurde in einer Bundesklage eine Vielzahl von Missbrauchsvorwürfen gegen St. John’s eingereicht. Eine geänderte Klage wurde von sechs Elternpaaren im Namen von Kadetten aus Kalifornien, Florida, Tennessee, Colorado, Texas und Illinois eingereicht. Die Klage wurde im März 2014, kurz vor Beginn des Prozesses, mit ungenannten Bedingungen beigelegt. Laut Gerichtsakten hatte St. John’s bis Juni 2012 vierzehn frühere Klagen wegen Missbrauchs beigelegt, die seit 2006 eingereicht worden waren. 339 Beschwerden über Schläge, Schikanen, Belästigungen und Missbrauch in fünf Jahren, darunter auch über gebrandmarkte Schüler, wurden in einem Bericht vom März 2013 festgestellt. Im Dezember 2018 wurde St. John’s von einem Schiedsrichter dazu verurteilt, 369.175 US-Dollar an die Familie eines Schülers zu zahlen, der 2014 im Alter von 11 Jahren von einem anderen Schüler schikaniert und sodomisiert wurde; der Schiedsrichter stellte fest, dass die Schule nicht nur unzureichend und unangemessen mit den Schülern umgegangen war, sondern auch die Zulassungsstandards als Reaktion auf die rückläufige Zahl der Schüler gelockert hatte.