Funkce složeného oka

Složené oko je jedním z klasických předmětů smyslové fyziologie a neurovědy. Relativní (nebo domnělá) jednoduchost oka a souvisejícího nervového systému podněcuje badatele již od počátku 20. století. Elektrofyziologické výzkumy skutečně začaly s technikami intracelulárního záznamu od roku 1960 (Burkhardt a Autrum, 1960). Moderní doplňky ke studiu složeného oka pocházejí z využití mutantních modelů (Drosophila) a počítačového modelování, které dále zvýšily obecnost výzkumu hmyzího vidění.

• 1 Základní struktura a funkce
• 2 Funkce fotoreceptorů
  • 2.1 Fototransdukce
  • 2.2 Časoprostorová filtrace fotoreceptory
• 3 Synaptický přenos na buňky 2. řádu
  • 3.1 Synaptický přenos na LMC u mušek
    • 3.1.1 Časová diferenciace
  • 3.2 Laterální inhibice
  • 3.3 Zpětné vazby a síťové zpracování
• 4 Zpracování zrakových signálů ve vyšších mozkových centrech
  • 4.1 Zpracování signálů v dřeni
  • 4.2 Detekce pohybu
  • 4.3 Krosienkové neurony
• 5 Odkazy
• 6 Interní odkazy

Základní struktura a funkce

Složené oči jsou orgány vidění u členovců (hmyzu a korýšů). Složené oko je charakterizováno různým počtem (několik až tisíce) malých očí, ommatidií, které fungují jako nezávislé fotorecepční jednotky s optickým systémem (rohovka, čočka a některé přídavné struktury) a obvykle osmi fotoreceptorovými buňkami. Složené oči nevytvářejí obraz jako velké čočkové oči obratlovců a octomilek, ale „nervový obraz“ je tvořen fotoreceptory v ommatidiích, které jsou orientovány tak, aby přijímaly světlo z různých směrů, což je dáno optikou ommatidií, zakřivením oka a vzájemným uspořádáním a hustotou ommatidií (obr. 1). Optický systém vykazuje četné variace v závislosti na tom, jak jsou ommatidia od sebe izolována a jak je světlo zaměřeno na fotoreceptory. Hlavními variantami jsou apoziční oko, kde jsou ommatidia opticky izolována (např. u sarančat a brouků; typicky u denně aktivního hmyzu), superpoziční oko, kde theommatidia opticky izolována nejsou (např. u kobylek a brouků). u motýlů; typicky u krepuskulárního nebo nočně aktivního hmyzu), a nervové superpoziční oko, kde jsou ommatidia opticky izolovaná, ale uspořádání neuronů způsobuje částečnou sumaci pixelů (vyskytuje se u denních mušek)(recenze: Land, 1981; Stavenga 2006).

Světelná stimulace vytváří ve fotoreceptorech hmyzu depolarizující odstupňované potenciály (na rozdíl od hyperpolarizujících v tyčinkách a čípcích obratlovců). Akční potenciály obecně neexistují, i když u fotoreceptorů některých druhů mohou mít svou roli (např. u švába, Heimonen et al. 2006). Signály jsou zpracovávány v první synaptické vrstvě, lamelách, a v dalších nervových centrech (např. v dřeni) retinotopicky. To znamená, že se zachovávají „pixely“ vytvořené anatomickou organizací sítnice. Signály a jejich informační obsah se však průběžně mění. V hlubších zrakových centrech je retinotopická organizace narušena ve prospěch analýzy na vyšší úrovni, jako je detekce pohybu, rozpoznávání vzorů a vizuální orientace (Strausfeld 1976).

Funkce fotoreceptorů

Fototransdukce

Molekulární základ hmyzí fototransdukce je nejlépe znám u Drosophila melanogaster (Hardie a Raghu 2001). Absorpce světelných kvant molekulami rodopsinu vede k aktivaci fosfoinositidové dráhy spřažené s G-proteinem. Ta probíhá v mikrovilární části fotoreceptoru ve velmi malém prostoru, kde jsou všechny zúčastněné molekuly velmi blízko sebe. Molekulární mechanismus zahrnuje aktivaci dvou typů kationtových iontových kanálů v mikrovilu, čímž vzniká světlem indukovaný proud (LIC), který je měřitelný metodami napěťové svorky, jako je patch-clamp. Otevření kanálů (produktů genů trp a trpl) vytváří vodivost Ca2+ a Na+ a depolarizuje fotoreceptor. Hmyzí fotoreceptory, stejně jako jejich obratlovčí protějšky, tyčinky a čípky, jsou schopny reagovat tzv. kvantovými nárazy na jednotlivé fotony, ale s rychlou kinetikou. Sloučením napěťových reakcí na jednotlivá kvanta vzniká (odstupňovaný) receptorový potenciál, který je ve většině případů pasivně veden podél axonu.

Časoprostorová filtrace fotoreceptory

Malá optika oka fotoreceptorů vytváří situaci, kdy bodový objekt pohybující se napříč receptivním polem fotoreceptoru vytváří téměř Gaussovské rozložení intenzity v závislosti na úhlu dopadu (Stavenga, 2006). Celé složené oko funguje tímto způsobem, což znamená, že počáteční část oka provádí kromě vzorkování diktovaného hustotou optických elementů také prostorovou dolnoprůchodovou filtraci zrakového obrazu. Současně jsou signály fotoreceptorů nutně omezeny jednak pomalostí samotné transdukce, ale také membránovou časovou konstantou, aby vznikla časová dolnoprůchodová filtrace (obr. 3.; van Hateren 1992). Fotoreceptorová (netransdukční) membrána je obzvláště pomalá, protože mikrovilární membrána zvětšuje plochu membrány téměř 5-6krát a nevytváří vodivou dráhu ve stejném rozsahu. Obě filtrační operace mohou být regulovány. Receptivní pole může být mírně zúženo nebo rozšířeno jemnými změnami v optice. Na druhé straně má membrána fotoreceptoru K+ kanály závislé na napětí (typu Kv), které s depolarizací snižují odpor membrány (Weckström a Laughlin, 1995). To znamená, že při stimulaci jsou fotoreceptory rychlejší a mají ostřejší receptivní pole.

Synaptický přenos k buňkám 2. řádu

Synaptický přenos k LMC u mušek

Vizuální informace ve formě nervových napěťových signálů jsou dále zpracovávány v prvním neuropilu, lamelách, kde neurony 2. řádu, velké monopolární buňky (neboli LMC), tvoří postsynaptické elementy. Ty jsou často, nejnápadněji u dvoukřídlých mušek, seskupeny do retinotopických nervových kazet, vystlaných gliovými buňkami. Buňky 2. řádu přijímají signály z fotoreceptorů ve formě histaminového transmiteru, který otevírá rychlé Cl- kanály v LMC (Hardie, 1989), a vytváří tak hyperpolarizační odpovědi na depolarizující vstup fotoreceptorů.

. Rovnovážný potenciál Cl- je v LMC velmi záporný, což znamená, že depolarizace ve fotoreceptorech se mění na hyperpolarizace v LMC, tj. signály mění znaménko.

Časová diferenciace

Kromě změny znaménka se signály v LMC dále mění procesem podobným diferenciaci (nebo časovému antagonismu) (Laughlin, 1987). Tím průměrná intenzita osvětlení mění charakter synaptického přenosu: při slabém světle má synapse časové charakteristiky jako fotoreceptory, při jasném světle se synapse mění na vysokoprůchodový filtr (obr. 3.). Tato adaptace časových charakteristik zvyšuje časové kontrasty a je zřejmě potřebná pro další zpracování.

Laterální inhibice

Také prostorové zpracování probíhá přímo v periferii složeného oka, v lamelách. Tam proces zvaný laterální inhibice vytváří prostorový anagonismus (podobně jako v sítnici obratlovců; Laughlin, 1987). Buněčný základ laterální inhibice může spočívat v kombinaci přímých synaptických zpětných vazeb z lamely do fotoreceptorů, ale také v málo prozkoumaných extracelulárních potenciálech v kombinaci s regulací propustnosti glií nebo proudů. Laterální inhibice je schopna zeslabit signály v každém pixelu (jednom ommatidiu), které jsou pravděpodobné, tj. je možné je předvídat na základě sousedních pixelů. Zpracování prostorové informace tak může splňovat požadavky prediktivního kódování (Srinivasan et al.,1982)

Zpětná vazba a síťové zpracování

Fotoreceptory přinejmenším u složeného oka mouchy dostávají zpětnou vazbu od buněk druhého řádu prostřednictvím sítě v lamelách (Zheng et al, 2006). Při širším pohledu se jedná o součást toho, co lze nazvat síťovou adaptací, kdy nervové prvky navazující na fotoreceptory mění svou funkci podle vstupních vlastností. Tím se zlepšuje časová výkonnost zrakového systému. Není však známo, jak jsou tyto mechanismy rozšířeny u jiných živočichů než u mušek.

Zpracování zrakových signálů ve vyšších mozkových centrech

Zpracování signálů v dřeni

O zpracování signálů v dřeni je k dispozici velmi málo experimentálních údajů a naše znalosti většinou pocházejí z odvození na základě anatomického zkoumání synaptických spojení a lokálních mikroobvodů. Je pravděpodobné, že retinotopická organizace signálů je zachována, ale signály několika výstupů z neuronů lamely jsou segregovány do různých drah a pravděpodobně plní funkce, jako je rozlišování barev, elementární detekce pohybu (viz níže) a kódování intenzity.

Detekce pohybu

Neurony reagující převážně na pohyb v zorném poli („Insect motion vision neurons“) se nacházejí v gangliu lobuly nebo lobulární destičky. Předpokládá se, že přijímají retinotopický vstup z hypotetických nervových elementů zvaných EMD (elementary movement detectors)sídlících pravděpodobně ve dřeni a vypočítávají pohyb z informace založené na pixelech mechanismem zvaným Reichardtova korelace (Hassenstein a Reichardt, 1956). Buněčné substráty EMD nebyly dosud nalezeny, ale okolní důkazy o mechanismech a existenci prvků podobných EMD jsou poměrně silné. Neurony pro detekci pohybu mají různé podoby, ale zhruba je lze rozdělit na detektory horizontálního nebo vertikálního pohybu (Hausen, 1981). Výstupy z těchto buněk se využívají při vedení pohybů, ať už pozemních, nebo létajících (jako tzv. optomotorické reakce). Některé buňky se mohou podílet i na detekci detailních objektů.

Looming neurons

U některých druhů hmyzu, zejména u sarančat, byl prokázán zvláštní systém, s jehož pomocí se mohou vyhýbat kolizím a obecně detekovat objekty, které se k nim blíží v jejich zorném poli (např. Rind a Simmons, 1992). U sarančat byl popsán lobulární neuron zvaný LGMD (lobula giant movement detector), který má prostřednictvím některých relé výstup do neuronálních obvodů řídících pohyb. Nereaguje na pohyb celého zorného pole, ale energicky na zvětšující se (rýsující se) objekty. Tato reakce se rychle odvyká

Burkhardt D, Autrum H (1960) Die Belichtungspotentiale einzelner Sehzellen von Calliphora erythrocephala Meig. Z Naturforsch 15b:612-616.

Hardie RC (1989) A histamine-activated chloride channel involved in neurotransmission at a photoreceptor synapse. Nature 339:704-706.

Hardie RC, Raghu P(2001) Visual transduction in Drosophila. Nature. 413:186-93.

Hassenstein B, Reichardt W (1956) Systemtheoretische Analyse der Zeit-, Reihenfolgen- und Vorzeichenauswertung bei der Bewegungsperzeption des Ruesselkafers Chlorophanus. Z Naturforsch 11:513-524.

Hateren JH van (1992) Theoretical predictions of spatiotemporal receptive fields of fly LMCs, and experimental validation. J Comp Physiol A 171:157 170.

Hausen K (1981) Monokulární a binokulární výpočet pohybu v lobulární destičce mouchy. Verh Dtsch Zool Ges 1981:49-70.

Heimonen K, Salmela I, Kontiokari P, Weckström M. Large functional variability in cockroach photoreceptors: Optimalizace na nízkou hladinu světla? J Neurosci 26:13454-13462.

Juusola M, French AS, Uusitalo RO & Weckström M (1996) Information processing by graded potential transmission through tonically active synapses. Trends Neurosci. 19:292-297.

Land MF (1981) Optika a vidění u bezobratlých živočichů. In: Srov: Zprávy o životě a zdraví v hvězdách: Handbook of Sensory Physiology, Vol. VII/6B, ed. H. Autrum. Berlin, Heidelberg, New York: Springer, s. 472-592.

Laughlin SB (1987) Form and function in retinal processing. Trends Neurosci 10:478-483.

Rind FC a Simmons PJ (1992) Orthopteran DCMD neuron: a reevaluation of responses to moving objects.I. Selective responses to approaching objects. J Neurophysiol 68:1654-1666.

Srinivasan MV, Laughlin SB a Dubs A (1982) Prediktivní kódování: nový pohled na inhibici v sítnici. Proc R Soc Lond B 216:427-459.

Stavenga DG (2006) Optika fotoreceptorů bezobratlých. In: Zrak bezobratlých, eds. E. Warrant a D.-E. Nilsson, Cambridge University Press, s. 1-42.

Strausfeld N. (1976) Atlas of an insect brain. Springer, Berlin Heidelberg New York.

Warrant EJ (2004). Zrak v nejtmavších biotopech na Zemi. J Comp Physiol A 190,765 -789.

Weckström M and Laughlin SB (1995) Visual ecology and voltage-gated ion channels in insect photoreceptors. Trends Neurosci 18:17-21.

Zheng L, de Polavieja GG, Wolfram V, Asyali MH, Hardie RC & Juusola M (2006) Feedback network controls photoreceptor output at the layer of first visual synapses in Drosophila.J Gen Physiol 127: 495-510.

Zheng L, Nikolaev A, Wardill TJ, O’Cane CJ, de Polavieja GG & Juusola M* (2009) Network adaptation improves temporal representation of naturalistic stimuli in Drosophila eye: PLoS one 4(1):e4307

.