St. John’s foi fundada em 1887 pelo Bispo de Kansas, Elisha Thomas, como um internato episcopal para meninos de 8-18 anos; foi precedida pela Phillips Military School, que tinha sido iniciada pelo Coronel William Phillips, um dos fundadores de Salina. Salina Troop 1, uma das mais antigas tropas escoteiras da América, foi organizada em 21 de janeiro de 1910, por F. John Romanes, um instrutor em St. John’s que, segundo consta, conheceu Lord Baden-Powell, o fundador britânico do Escotismo, e também fundou o Escotismo em Colorado Springs, Colorado. O edifício original da escola, Vail Hall, foi concluído em 1888 e ampliado em 1904; foi destruído por um incêndio em novembro de 1978. Desde 1979, a cerimônia anual de formatura inclui uma tradicional passagem pela maçaneta da porta principal do prédio, recuperada dos destroços do incêndio.
A escola foi usada nas filmagens da Up the Academy, uma revista Mad falsa sobre colégios internos militares. O filme de 1980 foi filmado inteiramente em Salina, na sua maioria no campus da escola.
Uma vasta gama de queixas de abuso foram apresentadas contra St. John’s numa acção judicial federal em Março de 2012. Uma queixa emendada foi apresentada por seis conjuntos de pais em nome de cadetes da Califórnia, Florida, Tennessee, Colorado, Texas e Illinois. O processo foi resolvido com termos não revelados em março de 2014, pouco antes do início do julgamento. De acordo com os registros do tribunal, até junho de 2012, St. John’s tinha resolvido 14 processos anteriores relacionados a abusos, arquivados desde 2006. Um relatório de março de 2013 encontrou 339 reclamações de espancamentos, praxes, assédio e abuso durante cinco anos, inclusive de estudantes sendo marcados. Em dezembro de 2018, St. John’s foi ordenado por um árbitro a pagar $369.175 à família de um estudante que tinha 11 anos de idade em 2014 quando foi intimidado e sodomizado por outro estudante; o árbitro descobriu que além da gestão inadequada e inapropriada dos estudantes, a escola tinha relaxado os padrões de admissão em resposta ao declínio da matrícula.