Função do olho composto

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Olhos compostos são órgãos de visão em artrópodes (insetos e crustáceos). Um olho composto é caracterizado por um número variável (alguns a milhares) de olhos pequenos, ommatidia, que funcionam como unidades fotorreceptoras independentes com um sistema óptico (córnea, lente e algumas estruturas acessórias) e normalmente oito células fotorreceptoras. Os olhos compostos não formam uma imagem como os grandes olhos de lentes de vertebrados e polvos, mas uma “imagem neural” é formada pelos fotorreceptores em ommatidia, que são orientados para receber luz de diferentes direções, definidas pela ótica da ommatidia, a curvatura do olho e a disposição do espaçamento e densidade da ommatidia (Fig. 1). O sistema óptico mostra inúmeras variações, dependendo de quão isoladas estão as ommatidias umas das outras e de como a luz está focada nos fotorreceptores. As variantes principais são o olho de aposição, onde a ommatidia é opticamente isolada (por exemplo, em gafanhotos e besouros; tipicamente em insetos ativos), o olho de superposição, onde a ommatidia não é opticamente isolada (por exemplo em borboletas; tipicamente em insetos crepusculares ou noturnos ativos), e o olho de superposição neural, com a ommatidia opticamente isolada mas o arranjo neuronal causa soma parcial de pixels (encontrado em moscas diurnas)(revisões: Land, 1981; Stavenga 2006).

A estimulação luminosa cria potenciais despolarizantes graduados em fotorreceptores de insetos (em oposição à hiperpolarização em hastes e cones de vertebrados). Os potenciais de ação não existem, geralmente, embora possam ter um papel nos fotorreceptores de algumas espécies (por exemplo, na barata, Heimonen et al. 2006). Os sinais são processados na primeira camada sináptica, a lâmina, e nos centros neurais adicionais (por exemplo, a medula) de forma retinotópica. Isto significa que os “pixels” criados pela organização anatômica da retina estão sendo preservados. Os sinais e o seu conteúdo informativo mudam continuamente, no entanto. Em centros visuais mais profundos a organização retinotópica é perturbada para o benefício de análises de nível mais elevado, como detecção de movimento, reconhecimento de padrões e orientação visual (Strausfeld 1976).

Função fotorreceptora

Fototransdução

A base molecular da fototransdução de insectos é mais conhecida em Drosophila melanogaster (Hardie e Raghu 2001). A absorção de quanta de luz pelas moléculas de rodopsina leva à ativação de uma via de fosfinoinositideo acoplado à proteína G. Isto ocorre na parte microvillar do fotorreceptor em um compartimento muito pequeno, onde todas as moléculas participantes estão muito próximas umas das outras. O mecanismo molecular envolve a ativação de dois tipos de canais de íons catiônicos no microvilar, criando uma corrente induzida pela luz (LIC) que é mensurável com métodos de grampo de voltagem, como o grampo de patch-clamp. A abertura dos canais (produtos dos genes trp e trpl) cria uma condutância Ca2+ e Na+, despolarizando o fotorreceptor. Os fotorreceptores de insetos, como seus homólogos vertebrados, as hastes e os cones, são capazes de responder com os chamados choques quânticos a fótons simples, mas com cinética rápida. A fusão de respostas de tensão a quanta simples cria o potencial receptor (graduado), que é conduzido passivamente ao longo do axônio, na maioria dos casos.

Filtragem espaço-temporal por fotorreceptores

A óptica do olho pequeno dos fotorreceptores cria uma situação, onde um objecto em forma de ponto que se move através do campo receptivo de um fotorreceptor produz uma distribuição de intensidade quase gaussiana em função do ângulo de incidência (Stavenga, 2006). O conjunto do olho composto funciona desta forma, o que significa que a parte inicial do olho realiza uma operação de filtragem espacial de baixa passagem para a imagem visual, além da amostragem ditada pela densidade dos elementos ópticos. Ao mesmo tempo, os sinais fotorreceptores são necessariamente limitados tanto pela lentidão da própria transdução como pela constante de tempo da membrana, para produzir uma filtragem passa-baixo temporal (Fig. 3.; van Hateren 1992). A membrana fotorreceptora (não transmissora) é especialmente lenta, porque a membrana microvilar aumenta a área da membrana quase 5-6 vezes, não criando uma via condutora na mesma extensão. Ambas as operações de filtragem podem ser reguladas. O campo receptivo pode ser estreitado ou alargado de alguma forma por alterações subtis na óptica. Por outro lado, a membrana fotorreceptora tem canais K+ dependentes de tensão (tipo Kv) que reduzem a resistência da membrana com despolarização (Weckström e Laughlin, 1995). Isto significa que quando estimulados, os fotorreceptores tornam-se mais rápidos com campos receptivos mais nítidos.

Transmissão sináptica para células de 2ª ordem

Transmissão sináptica para LMCs em moscas

Informação visual na forma de sinais de tensão neural são processados posteriormente no primeiro neuropil, a lâmina, onde os neurônios de 2ª ordem, as grandes células monopolares (ou LMCs) formam os elementos pós-sinápticos. Estes são muitas vezes, mais visivelmente em moscas Dipteran, agrupados em cartuchos neuronais retinotópicos, revestidos por células gliais. As células de segunda ordem recebem sinais dos fotorreceptores sob a forma de transmissores histamínicos que abrem canais Cl- rápidos nos LMCs (Hardie, 1989), criando assim respostas hiperpolarizantes à entrada do fotorreceptor despolarizante.

. O potencial de equilíbrio Cl- é muito negativo nos LMCs, significando que as despolarizações nos fotorreceptores são transformadas em hiperpolarizações nos LMCs, ou seja, o sinal de mudança de sinal.

Diferenciação temporal

Além da mudança de sinal, os sinais nos LMCs são ainda alterados por um processo semelhante à diferenciação (ou antagonismo temporal) (Laughlin, 1987). Assim, a intensidade média da iluminação muda o caráter da transmissão sináptica: em luz fraca a sinapse tem características temporais como as dos fotorreceptores, em luz brilhante a sinapse muda para um filtro passa-alto (Fig. 3.). Esta adaptação das características temporais aumenta os contrastes temporais e aparentemente é necessária para o processamento posterior.

Inibição lateral

O processamento também espacial ocorre bem na periferia do olho composto, na lâmina. Lá um processo chamado inibição lateral cria um anagonismo espacial (similar ao da retina vertebrada; Laughlin, 1987). A base celular da inibição lateral pode ser uma combinação de feedbacks sinápticos diretos da lâmina para os fotorreceptores, mas também nos potenciais extracelulares mal investigados combinados com a regulação da permeabilidade glial ou correntes. A inibição lateral é capaz de atenuar sinais em qualquer pixel (um ommatidium) que sejam prováveis, ou seja, possíveis de prever com base nos pixels vizinhos. O processamento da informação espacial pode assim preencher os requisitos da codificação preditiva (Srinivasan et al.,1982)

Feedbacks e processamento em rede

Os fotorreceptores, pelo menos em olho composto de mosca, recebem feedback das células de segunda ordem através de uma rede na lâmina (Zheng et al, 2006). Vista de forma mais ampla, isto é parte do que pode ser chamado de adaptação de rede, onde os elementos neurais a jusante dos fotorreceptores mudam sua função de acordo com as propriedades de entrada. Isto melhora o desempenho temporal do sistema visual. No entanto, não se sabe, qual a amplitude destes mecanismos em outros animais além das moscas.

Processamento de sinais visuais em centros cerebrais superiores

Processamento de sinais na medula

Muitos poucos dados experimentais estão disponíveis sobre o processamento de sinais na medula, e a maior parte do nosso conhecimento provém de inferências baseadas na investigação anatómica das conexões sinápticas e microcircuitos locais. É provável que a organização retinotópica dos sinais seja retida, mas os sinais de várias saídas dos neurônios da lâmina são segregados para diferentes caminhos, possivelmente executando funções como discriminação de cor, detecção elementar de movimento (veja abaixo) e codificação de intensidade.

Detecção de movimento

Neurônios respondendo predominantemente ao movimento no campo visual (neurônios de visão do movimento dos insetos) são encontrados no lóbulo ou no gânglio da placa lobular. Eles devem receber entrada retinotópica de elementos neurais hipotéticos chamados EMDs (detectores de movimento elementares) residentes muito provavelmente na medula e calculando o movimento a partir das informações baseadas em pixels com um mecanismo chamado correlação de Reichardt (Hassenstein e Reichardt, 1956). Os substratos celulares das EMDs ainda não foram encontrados, mas a evidência circunstancial para os mecanismos e a existência de elementos do tipo EMD é bastante forte. Os neurônios detectores de movimento vêm em vários sabores, mas podem ser divididos em detectores de movimento horizontal ou vertical (Hausen, 1981). As saídas das células são usadas na orientação de movimentos, sejam terrestres ou voadores (como as chamadas respostas optomotoras). Algumas células também podem estar envolvidas na detecção de objetos detalhados.

Neurônios em expansão

Alguns insetos, notadamente gafanhotos, demonstraram ter um sistema especial, com o qual podem evitar colisões, e geralmente, detectar objetos que se aproximam deles em seu campo visual (por exemplo, Rind e Simmons, 1992). Em gafanhotos foi descrito um neurônio lobula chamado LGMD (lobula giant movement detector), que, através de alguns relés, tem saída para circuitos neurais de controle de movimento. Ele não reage ao movimento de todo o campo visual, mas sim vigorosamente a objetos em expansão (que se aproximam). Esta resposta é rapidamente habituada.

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