Frontiers in Human Neuroscience

Na última década, um crescente esforço de pesquisa em ciências comportamentais, especialmente psicologia e neurociência, tem sido investido no estudo dos fundamentos cognitivos, biológicos e evolutivos do comportamento social. Diferentemente do caso da sociologia, que estuda o comportamento social também ao nível do grupo em termos de organizações e estruturas, a psicologia e as neurociências muitas vezes definem “social” como uma característica do cérebro individual que permite uma interação eficiente com os conspecíficos, constituindo assim uma possível vantagem evolutiva (Matusall). Nesta visão, uma gama extremamente ampla de processos mentais e neurais pode ser classificada como “social”, desde a codificação de estímulos sensoriais relevantes sobre os conspecíficos (expressões faciais, gestos, vocalizações, etc.), até a seleção e planejamento de respostas comportamentais em cenários interpessoais complexos (transações econômicas, negociações, etc.). Apesar dessa heterogeneidade, há um interesse convergente na comunidade científica em relação à identificação dos mecanismos neurais e psicológicos subjacentes a todas as muitas facetas do comportamento social e sua comparação entre espécies e culturas.

Este tópico de pesquisa foi iniciado por pesquisadores do Centro Nacional Suíço de Competência em Pesquisa “Ciências Afetivas-Emoções no Comportamento Individual e Processos Sociais”, uma instituição multidisciplinar dedicada ao estudo dos processos relacionados aos efeitos em várias disciplinas (da psicologia e neurociência à história, filosofia, arte e economia). De acordo com este espírito, este Tema de Pesquisa compreende 38 contribuições de uma comunidade interdisciplinar, cada uma abordando fenômenos psicológicos e neurais específicos que podem ser definidos como “sociais”. Em particular, recolhemos contribuições teóricas e empíricas, relativas a animais, indivíduos humanos (adultos e crianças neurotípicos, mas também indivíduos com distúrbios neurológicos, psiquiátricos e de desenvolvimento), bem como grupos humanos, envolvidos em ambientes controlados por laboratórios ou em situações da vida real. Embora os modelos teóricos e as técnicas de pesquisa aplicada (psicofísica, fisiológica, neuroimagem, genética) sejam muito diversos, eles convergem com um quadro global sugerindo que os determinantes do comportamento social podem ser descritos através de duas dimensões independentes: (1) uma dimensão pessoal-ambiental, e (2) uma dimensão transiente-estável. Essas contribuições representam, portanto, uma importante pedra angular para a construção de um modelo interdisciplinar e abrangente de como os indivíduos lidam com a complexidade de seu ambiente social.

Dimensão Pessoal-Ambiente

Para o propósito deste editorial, podemos descrever esquematicamente as interações sociais como casos em que um indivíduo está envolvido em um determinado ambiente social. É importante ressaltar que o indivíduo e o meio ambiente exercem influência recíproca um sobre o outro, pois mudanças individuais podem causar e ser causadas por mudanças no mundo exterior. Dentro deste contexto, podemos definir um comportamento de interesse qualquer mudança do estado do indivíduo ao longo do tempo (resposta aberta, modulação cerebral, etc.), que por sua vez pode ser relacionada a duas variáveis explicativas principais: uma representação do estado atual do indivíduo (para saber como uma pessoa vai mudar é preciso saber como essa pessoa é) e uma representação do estado atual do ambiente (para saber como uma pessoa vai mudar é preciso saber o que a rodeia). Assim, a dimensão pessoal-ambiental distingue entre os determinantes do comportamento social que são atribuíveis às características idiossincráticas do indivíduo e aqueles que estão relacionados às especificidades do ambiente com o qual o indivíduo está interagindo. Esse modelo simplificado se encaixa bem em nosso Tema de Pesquisa, pois as várias contribuições destacam o papel de muitos fatores que, apesar de sua diversidade, podem ser facilmente classificados como pessoais ou ambientais.

Dentre os fatores pessoais, o papel desempenhado pelos polimorfismos genéticos está bem descrito no presente Tema de Pesquisa através do uso de ratos knock-out e abordagens endofenotípicas em humanos. Em todos estes casos, sabe-se que os genes implicados afectam as principais funções dos sistemas hormonais e neurotransmissores dentro das redes cerebrais importantes para a cognição social. Por exemplo, ratos sem a subunidade β2 de receptores nicotínicos neuronais de acetilcolina apresentam comportamento prejudicado (em relação aos ratos do tipo selvagem) quando competem com conspecíficos por recompensas (Chabout et al.) Além disso, seguindo um rico corpo de literatura documentando como a administração intranasal de oxitocina afeta o comportamento social humano (ver Ebner et al.; Haas et al.; Järvinen e Bellugi, como revisões), várias contribuições abordam o papel desempenhado pelo receptor do gene da oxitocina (OXTR). Numa perspectiva de desenvolvimento, Ebner et al. mostram como os polimorfismos do OXTR afetam diferentemente as respostas de jovens e adultos mais velhos no córtex pré-frontal medial (MPFC) às expressões emocionais faciais. Haas et al. sugerem como os polimorfismos OXTR podem explicar variações no comportamento cooperativo individual, afetando a estrutura e função de áreas chave do cérebro para o comportamento social, como a amígdala, o sulco temporal superior e o córtex cingulado anterior. É possível que regiões cerebrais com alta densidade de receptores de oxitocina (como a amígdala) afetem o comportamento social através de seu papel regulador no sistema nervoso autônomo, uma hipótese apresentada por Järvinen e Bellugi para explicar o comportamento social disfuncional na Síndrome de Williams, além de efeitos mais clássicos na cognição ou aprendizagem. Finalmente, Hruschka e Henrich apontam que o polimorfismo genético pode até explicar algumas diferenças culturais, como sugerido pelas evidências controversas de que as sociedades coletivistas (em oposição às individualistas) podem mais frequentemente exibir variação alélica da região polimórfica ligada à serotonina (Chiao e Blizinsky, 2010; Eisenberg e Hayes, 2011).

Poucos estudos também destacaram o papel desempenhado no comportamento social por traços individuais: estes são padrões habituais de comportamento, pensamentos e emoções que são relativamente estáveis ao longo do tempo. Embora de etiologia pouco clara, a variabilidade de traços interindividuais tem sido frequentemente utilizada na literatura como um poderoso fator que explica as diferenças comportamentais na população neurotípica. Este é o caso de vários estudos do presente tópico de pesquisa, que relatam, por exemplo, que traços empáticos individuais podem influenciar a decodificação de expressões faciais emocionais Huelle et al., ou decisões monetárias em nome de pessoas desconhecidas (O’Connell et al.). Além disso, (Maresh et al.) descobrem que a resposta neural a choques elétricos (e o grau em que isso é afetado pela proximidade social) é modulada pelo traço de ansiedade individual, uma medida de sensibilidade idiossincrática aos estressores. Finalmente, este tópico de pesquisa inclui múltiplos estudos sobre indivíduos que apresentam traços de diagnóstico de psicopatia, uma síndrome de desenvolvimento caracterizada por baixos níveis de empatia, culpa e remorso, mas aumento do comportamento agressivo e anti-social (Marsh). Em particular, indivíduos com escores psicopáticos elevados exibem respostas neurais e comportamentais alteradas em muitas manipulações experimentais relacionadas ao condicionamento do medo (Veit et al.), empatia pelo medo (Marsh), ou cognição moral (Tassy et al.). O caso da psicopatia destaca a estreita ligação entre os traços individuais e a presença de distúrbios, que podem ser considerados em alguns casos como variantes extremas de padrões comportamentais normativos (Hare and Neumann, 2005; Walton et al., 2008). De forma consistente, vários estudos relatam comportamentos sociais atípicos em indivíduos com diagnósticos psiquiátricos ou síndromes de neurodesenvolvimento. Por exemplo, indivíduos com esquizofrenia e distúrbios bipolares mostram deficiências em tarefas que envolvem a inferência de pensamentos e emoções de outros (Caletti et al.). Em uma veia semelhante, indivíduos com Desordem do Espectro do Autismo ou Síndrome de Asperger apresentam comportamento atípico em diversas tarefas (ver Zalla e Sperduti, para revisão) que vão desde o processamento visual de expressões faciais emocionais (Corradi-Dell’Acqua et al.). até a inferência dos estados, empatia e cognição moral dos outros (Baez et al.).

Antes de fatores ambientais, vários estudos no presente Tema de Pesquisa destacam o papel desempenhado pelas normas sociais. Estas podem ser entendidas como representações dos desejos e expectativas da comunidade sobre os estados finais que orientam nossa avaliação dos eventos e a seleção das respostas comportamentais (ver Brosch e Sander, para mais detalhes sobre normas e valores). Em particular, Hruschka e Henrich apontam que as regras socioeconômicas (relacionadas à religião ou ao mercado) podem explicar o grau em que as populações estão ansiosas para exibir preconceitos dentro do grupo. Além disso, Clément e Dukes discutem como o interesse de cada um pelos eventos no ambiente pode ser viciado pelo seu significado normativo, ou seja, pelo grau em que estes são relevantes para as normas sociais e para o autoconceito na comunidade. Contribuições adicionais sugerem como o comportamento das pessoas durante situações que envolvem divisão de bens pode ser compreendido prevalentemente em termos de normas de equidade ou heurísticas de igualdade, segundo as quais as pessoas estão ansiosas para sancionar divisões desiguais mesmo às suas próprias custas (Civai). Por exemplo, Shaw e Olson mostram que crianças de 6 a 8 anos de idade irão corrigir (ou pelo menos tentar minimizar) distribuições desiguais de fichas entre duas crianças desconhecidas. Em adultos, dois artigos sugerem um papel importante da heurística da justiça na conhecida tarefa do Ultimatum Game (Civai; Guney e Newell): em ambos os casos, os autores argumentam que os indivíduos (respondedores) recusam dinheiro que lhes é oferecido livremente quando parte de uma divisão desigual, independentemente da sua resposta emocional contínua (Civai) ou das alegadas intenções da pessoa (o proponente) que está fazendo a oferta (Guney e Newell).

Dimensão de estável para transitório

A maior parte dos estudos analisados na seção anterior descreve fatores que, apesar de sua diferença, podem ser classificados como estáveis, ou seja eles são considerados como exercendo um efeito duradouro no comportamento social individual. Estes podem ser entendidos como determinantes comportamentais gerais, que transcendem situações específicas. Embora importantes, os determinantes estáveis têm apenas um poder de previsão aproximado, pois uma grande variabilidade do comportamento social individual pode ser explicada em termos de factores transitórios relacionados com as especificidades da situação interpessoal. Por exemplo, como o comportamento social individual pode ser parcialmente explicado por características idiossincráticas do indivíduo, eles também podem ser afetados por fatores que alteram temporariamente o estado do indivíduo e como ele interage com o ambiente social.

Estudos transversais documentam que o comportamento social das pessoas pode ser afetado pela manipulação de seu estado emocional preexistente, por exemplo, mostrando-lhes estímulos excitantes, expondo-os a condições estressantes versus gratificantes, ou engajando-os em estratégias de regulação emocional. Quanto ao caso dos polimorfismos genéticos, esses estados emocionais preexistentes podem alterar os processos mentais e cerebrais críticos para o comportamento social individual, mostrando assim como o funcionamento afetivo e social pode depender de sistemas parcialmente sobrepostos. Por exemplo, Eskine apresenta evidências convincentes de que a codificação moral das pessoas pode estar fundamentada nos mesmos processos subjacentes ao desgosto gustativo (ver também Eskine et al., 2011, 2012). Da mesma forma, em linha com um rico conjunto de literatura que mostra como as reacções empáticas à dor e repugnância dos outros recrutam estruturas neurais semelhantes às envolvidas em experiências de dor e repugnância em primeira mão (Corradi-Dell’Acqua et al., 2011, 2016; Bernhardt e Singer, 2012, mas ver Krishnan et al, 2016), Marsh argumenta que disfunções na experiência do medo podem levar a uma capacidade reduzida de reconhecer o medo em outros (ver também Adolphs et al., 1994).

As contribuições gerais examinam o papel dos estados emocionais preexistentes na tomada de decisões usando paradigmas de economia comportamental. O quadro teórico subjacente à maioria destes estudos postula que as decisões individuais resultam da interação de pelo menos dois sistemas cerebrais diferentes (Dual-System model – ver Halali et al.): o sistema cognitivo/deliberado (lento, controlado, cognitivamente exigente e instanciado principalmente no córtex pré-frontal) e o sistema afetivo (rápido, automático, cognitivamente não exigente e instanciado predominantemente em regiões límbicas). Como esses dois sistemas podem promover cursos de ações conflitantes, a indução emocional transitória pode ser usada como um meio de fortalecer a contribuição afetiva para uma decisão, como mostram Eimontaite et al. que descobrem que a indução da raiva nas pessoas as torna menos cooperantes em tarefas sociais de tomada de decisão como o Jogo da Confiança e o Dilema do Prisioneiro. Utilizando uma abordagem complementar, alguns estudos envolveram os participantes em estratégias de regulação emocional, pedindo-lhes para regularem para cima ou para baixo as suas respostas emocionais. Tal regulamentação foi considerada como tendo um impacto significativo no comportamento subsequente (Grecucci et al.; van’t Wout et al.) e nas respostas do cérebro (Grecucci et al.) em tarefas como o Ultimato e Dictator Game.

Avaliação Contextual e Social

Contas como o Modelo de Duplo Sistema foram criticadas por sua separação dicotômica entre cognição e emoção, o que parece excessivamente simplista e não apoiado por evidências empíricas (por exemplo Moll et al., 2008; Shackman et al., 2011; Koban e Pourtois, 2014; Phelps et al., 2014). Estruturas teóricas alternativas sugerem que a emoção não é uma construção unitária oposta à cognição e que componentes afetivos/motivacionais distintos podem impactar o comportamento de maneiras diferentes (e em alguns casos opostas) (Moll et al., 2008; Phelps et al., 2014). Em particular, as teorias de avaliação das emoções (por exemplo, o Component Process Model de Scherer, 1984, 2009) propõem que a experiência afetiva é determinada criticamente por uma série de avaliações cognitivas (verificações de avaliação) do ambiente em termos de novidade de eventos, valência, impacto nos objetivos de cada um e como eles podem ser tratados. Por exemplo, a tristeza é baseada na consciência da presença de um evento negativo saliente (por exemplo, a ocorrência de uma doença terminal), minando os objectivos pessoais (que acabará com a vida), contra os quais nenhuma linha de acção parece eficaz. O mesmo evento pode, em vez disso, induzir uma resposta emocional de maior excitação (como raiva ou raiva), se associado à crença de que uma solução (um tratamento) está disponível. Nesta perspectiva, o Modelo de Processo Componente não é meramente uma teoria de emoções, mas pode ser visto como um quadro abrangente no qual a avaliação cognitiva do ambiente, as reacções afectivas e a preparação de uma resposta comportamental são integradas num sistema único.

Para efeitos deste editorial, as verificações de avaliação propostas pelo Component Process Model (Scherer, 1984, 2009) são bons processos candidatos para explicar como o ambiente social não deve ser considerado como uma construção estável que exerce efeitos duradouros sobre o comportamento individual, mas também como o resultado de múltiplos factores contextuais ou transitórios que, quando combinados em conjunto, tornam cada situação interpessoal única. De acordo com esta visão, várias contribuições para este Tema de Pesquisa sugerem que as respostas afetivas e comportamentais individuais podem ser determinadas por avaliações do contexto social, algumas das quais correspondem às mesmas verificações de avaliação descritas no Modelo de Processo Componente. Por exemplo, Maresh et al. mostram que, em indivíduos ansiosos, as respostas neurais a estímulos elétricos ameaçadores são moduladas pelo fato dos participantes estarem sozinhos ou próximos a uma pessoa que poderia ser um estranho ou um amigo. Além disso, Clark-Polner e Clark revisam como o comportamento interpessoal (por exemplo, reação às emoções dos outros, fornecendo e recebendo apoio social) é afetado pelo contexto do relacionamento. Da mesma forma, Baez et al. sugerem que a proficiência social dos indivíduos com Síndrome de Asperger pode melhorar quando a informação contextual dos contextos sociais é explicitada. Finalmente, Alexopoulos et al. tiveram participantes jogando como respondedores em uma tarefa modificada do Ultimatum Game, e descobrem que a atividade neural no MPFC para ofertas injustas é afetada por se eles poderiam retaliar contra o proponente (o que reflete uma mudança no potencial de coping).

Devem às propriedades dinâmicas das relações interpessoais e interações, simples verificações de avaliação como a avaliação de novidade, valência, potencial de coping, etc. muitas vezes não são suficientes para enfrentar as complexidades das situações sociais. Entre as muitas propriedades contextuais/transitórias do ambiente que precisam ser avaliadas, há também a presença de outros seres humanos, cada um com seus próprios estados mentais e avaliações cognitivas. Imaginemos, por exemplo, o caso em que um indivíduo está observando um amigo, na tentativa de inferir seus estados emocionais. É razoável que, para isso, o indivíduo possa modelar o comportamento do amigo observado em relação aos determinantes mais prováveis, incluindo a sua avaliação contextual. Em particular, o indivíduo pode avaliar se o amigo está triste, verificando se ele acredita estar em estado terminal e que um tratamento pode não estar disponível (ver também Corradi-Dell’Acqua et al., 2014). Este é um exemplo de avaliação social, em que cada indivíduo representa aspectos contextuais do ambiente social também em termos de como outros espectadores avaliam o mesmo ambiente do seu ponto de vista (ver Manstead e Fischer, 2001; Clément e Dukes). A avaliação social refere-se às capacidades metacognitivas dos indivíduos, e tem uma estreita ligação com conceitos como mentalização, teoria da mente, e tomada de perspectiva. O papel desempenhado pela avaliação social tem sido destacado neste Tema de Pesquisa por artigos focados na formação de impressões (Kuzmanovic et al.), relações interpessoais (Bombari et al.) e transações monetárias (Halali et al.; Tomasino et al.). Em particular, as respostas comportamentais e neurais dos indivíduos (respondedores) à injustiça no Ultimatum Game podem ser afetadas por se a transação monetária é enquadrada pelo proponente em termos de oferta (“eu dou”) ou aquisição (“eu recebo”; Sarlo et al, 2013; Tomasino et al.) Além disso, Halali et al. sugerem que, ao jogar como proponentes nas tarefas do Ultimatum e do Dictator Game, a maioria das escolhas automáticas dos participantes são motivadas por considerações sobre se o proponente pode retaliar contra um potencial tratamento injusto.

Avaliação social pode ser diferenciada de outros tipos de avaliações contextuais no nível neural. Em particular, em linha com modelos existentes sobre a organização do MPFC (Lieberman, 2007; Forbes e Grafman, 2010; Corradi-Dell’Acqua et al., 2015), Bzdok et al. usam evidências meta-analíticas para propor uma segregação entre uma porção dorsal, envolvida em capacidades top-down, controlada, metacognitiva, e uma porção ventral, envolvida em processos bottom-up, relacionados à avaliação automática. Esta segregação também é apoiada por Kang et al. que mostram como o MPFC dorsal está implicado na estimativa precisa das preferências de outras pessoas, enquanto o MPFC ventral é recrutado quando se usa o Self como um proxy para a estimativa. Além disso, Grossmann relata que, já na idade de 5 meses, o MPFC dorsal pode estar implicado em interações triádicas, nas quais os bebês estabelecem contato visual com outros, a fim de direcionar sua atenção para objetos/eventos específicos no ambiente externo (ver também Grossmann e Johnson, 2010). Deve-se ressaltar, entretanto, que esta segregação entre as regiões dorsal e ventral está em desacordo com outros estudos do nosso Tema de Pesquisa: por um lado, Farrow et al. implicam o MPFC dorsal (mas não ventral) no processamento e avaliação de palavras, imagens e sons ameaçadores; por outro lado, o MPFC ventral (mas não dorsal) está associado a processos relacionados à avaliação social, como o tratamento diferencial de oponentes humanos e de computador em transações monetárias (Moretto et al.), ou a conformidade com a decisão dos pares dentro do grupo em uma tarefa de estimação perceptual (Stallen et al.).

Conclusões

Nas últimas décadas, psicólogos e neurocientistas investiram uma quantidade considerável de pesquisas para investigar a capacidade de agir “socialmente”, o que é considerado uma vantagem evolutiva de muitas espécies (Matusall). O presente Tema de Pesquisa é uma coleção de um grande número (38) de contribuições originais de uma comunidade interdisciplinar que juntos destacam que os determinantes do comportamento social individual devem ser melhor compreendidos ao longo de pelo menos duas dimensões diferentes. Esta perspectiva geral representa a espinha dorsal de um modelo abrangente e articulado de como as pessoas e seus cérebros interagem uns com os outros em contextos sociais. No entanto, apesar de seu apelo, ainda não está claro como o modelo apresentado neste editorial se relaciona com paradigmas particulares de alto valor ecológico, onde é mais difícil desembaraçar ordenadamente a contribuição relativa dos determinantes pessoais/ambientais ou estáveis/transientes. Este é, por exemplo, o caso de Preston et al. que investigaram pacientes terminais hospitalizados, medindo as reações emocionais desencadeadas nos observadores e se estas estavam relacionadas com a freqüência com que a ajuda era prestada. Nessa perspectiva, um grande desafio para futuras pesquisas em psicologia social e neurociência será de fato desenvolver modelos de previsão mais precisos do comportamento social e torná-los aplicáveis a ambientes ecologicamente válidos.

Contribuições dos autores

Todos os autores listados, fizeram contribuição substancial, direta e intelectual ao trabalho, e o aprovaram para publicação.

Conflict of Interest Statement

Os autores declaram que a pesquisa foi realizada na ausência de qualquer relação comercial ou financeira que pudesse ser interpretada como um potencial conflito de interesses.