St. John’s blev grundlagt i 1887 af biskoppen af Kansas, Elisha Thomas, som en episkopal kostskole for drenge i alderen 8-18 år; den var blevet grundlagt af Phillips Military School, som var blevet startet af oberst William Phillips, en af grundlæggerne af Salina. Salina Troop 1, en af de ældste spejdertropper i Amerika, blev organiseret den 21. januar 1910 af F. John Romanes, en instruktør på St. John’s, som efter sigende kendte Lord Baden-Powell, den britiske grundlægger af spejderarbejdet, og som også grundlagde spejderarbejdet i Colorado Springs, Colorado. Skolens oprindelige bygning, Vail Hall, stod færdig i 1888 og blev udvidet i 1904; den blev ødelagt ved en brand i november 1978. Siden 1979 omfatter den årlige dimissionsceremoni en traditionel overrækkelse af bygningens hoveddørshåndtag, der er hentet fra brandvraget.
Skolen blev brugt til optagelserne af Up the Academy, en parodi i Mad Magazine om militærinternatskoler. Filmen fra 1980 blev udelukkende optaget i Salina, for det meste på skolens campus.
En lang række misbrugskrav blev indgivet mod St. John’s i en føderal retssag i marts 2012. En ændret klage blev indgivet af seks sæt forældre på vegne af kadetter fra Californien, Florida, Tennessee, Colorado, Texas og Illinois. Retssagen blev forliget med uoplyste vilkår i marts 2014, lige før retssagen skulle begynde. Ifølge retspapirer havde St. John’s i juni 2012 indgået forlig i 14 tidligere retssager om misbrug, der var blevet anlagt siden 2006. 339 klager over slag, chikane, chikane og misbrug i løbet af fem år, herunder om elever, der blev brændemærket, blev fundet i en rapport fra marts 2013. I december 2018 blev St. John’s af en voldgiftsmand beordret til at betale 369.175 dollars til familien til en elev, der var 11 år gammel i 2014, da han blev mobbet og sodomiseret af en anden elev; voldgiftsmanden fandt, at skolen ud over utilstrækkelig og uhensigtsmæssig håndtering af eleverne havde lempet adgangsstandarderne som reaktion på faldende tilmeldinger.