Markoff blev født i Oakland, Californien, og voksede op i Palo Alto, Californien. Han blev uddannet fra Whitman College i Walla Walla, Washington, med en B.A. i sociologi i 1971. Derudover fik han en M.A. i sociologi fra University of Oregon i 1976.
Efter at have afsluttet sine studier vendte han tilbage til Californien, hvor han begyndte at skrive for Pacific News Service, et alternativt nyhedssyndikat med base i San Francisco. Han arbejdede som freelancer for en række publikationer, herunder The Nation, Mother Jones og Saturday Review. I 1981 blev han en del af den oprindelige stab på det ugentlige ugeblad InfoWorld om computerindustrien. I 1984 blev han redaktør på Byte Magazine, og i 1985 forlod han det for at blive reporter på San Francisco Examiner’s erhvervssektion, hvor han skrev om Silicon Valley.
I 1988 flyttede han til New York for at skrive for New York Times’s erhvervssektion. I november 1988 rapporterede han, at Robert Tappan Morris, søn af National Security Agency-kryptografen Robert Morris, var ophavsmand til det, der blev kendt som internetormen.
I december 1993 skrev han en tidlig artikel om World Wide Web, hvor han omtalte det som et “kort over de begravede skatte i informationsalderen.”
Markoff og Kevin MitnickRediger
Find kilder: “John Markoff” – nyheder – aviser – bøger – scholar – JSTOR (marts 2008) (Lær hvordan og hvornår du kan fjerne denne skabelonbesked)
Den 4. juli 1994 skrev han en artikel om Kevin Mitnick, som dengang var på flugt fra en række retshåndhævende myndigheder. Han skrev flere andre artikler med detaljer om Mitnicks tilfangetagelse. Markoff var også medforfatter sammen med Tsutomu Shimomura til bogen Takedown om jagten. Bogen blev senere til en film, som blev udgivet direkte på video i USA. Markoffs skriverier om Mitnick var genstand for kritik fra Mitnick-tilhængere og uvedkommende parter, der hævdede, at Markoffs beretninger overdrev eller ligefrem opfandt Mitnicks aktiviteter og succeser. Markoff stod ved sin rapportering i flere svar.
Filmen gik langt videre, idet Markoff selv udtalte til San Francisco Chronicle i 2000: “Jeg syntes, at det var en grundlæggende uærlig film”. (Mitnick oplyste, at han indgik et forlig med distributøren Miramax om filmen, men detaljerne var fortrolige; Miramax har ikke bekræftet det.)
Markoff blev også beskyldt af Jonathan Littman for journalistisk ukorrekthed og for at overhypes Mitnicks faktiske forbrydelser. Littman offentliggjorde en mere sympatisk beretning om Mitnicks tid som flygtning i sin egen bog om hændelsen, The Fugitive Game. Yderligere kontroverser opstod i forbindelse med udgivelsen af filmen Takedown, hvor Littman hævdede, at dele af filmen var taget fra hans bog The Fugitive Game uden tilladelse.
Markoffs involvering med Mitnick er grundigt behandlet i dokumentarfilmen Freedom Downtime, hvor der foretages et interview med Markoff, som ikke er i stand til at uddybe sandheden i Mitnicks anklager.
Post-MitnickEdit
Efter Mitnick fortsatte Markoff med at skrive om teknologi og fokuserede til tider på trådløse netværk, idet han skrev tidlige historier om trådløse bredbåndsbredbånd uden sigtelinje, phased-array-antenner og MIMO-antennesystemer (Multiple-in, Multiple-out) til forbedring af Wi-Fi. Han dækkede Jim Gilloglys brud på de første tre dele af CIA’s Kryptos-chiffer i 1999, og han skriver også regelmæssigt om halvledere og supercomputere. Han skrev de to første artikler, der beskriver admiral John Poindexters tilbagevenden til regeringen og oprettelsen af Total Information Awareness-projektet. Han delte i 2005 Gerald Loeb-prisen i kategorien “Deadline Writing” for historien “End of an Era”. I 2009 flyttede han fra New York Times’ Business/Tech-sektion til videnskabssektionen.
Markoff bidrog til New York Times’ medarbejderindlæg, der modtog Pulitzerprisen for forklarende reportage i 2013. Serien af 10 artikler udforskede forretningspraksis hos Apple og andre teknologivirksomheder. Han trak sig tilbage fra sin fuldtidsstilling hos New York Times den 1. december 2016. Han arbejder fortsat som freelancejournalist for Times og andre organisationer og er frivillig på Computer History Museum.
Markoff bliver interviewet i Do You Trust This Computer?, en dokumentarfilm fra 2018 om kunstig intelligens.