St. John’s fue fundada en 1887 por el obispo de Kansas, Elisha Thomas, como un internado episcopal para niños de 8 a 18 años; fue precedida por la Phillips Military School, que había sido iniciada por el coronel William Phillips, un fundador de Salina. La Tropa 1 de Salina, una de las tropas de Boy Scouts más antiguas de Estados Unidos, fue organizada el 21 de enero de 1910 por F. John Romanes, un instructor de St. John’s que al parecer conocía a Lord Baden-Powell, el fundador británico del escultismo, y que también fundó el escultismo en Colorado Springs, Colorado. El edificio original de la escuela, Vail Hall, se terminó de construir en 1888 y se amplió en 1904; fue destruido por un incendio en noviembre de 1978. Desde 1979, la ceremonia anual de graduación incluye el tradicional paso de la manilla de la puerta principal del edificio, recuperada de los restos del incendio.
La escuela fue utilizada en el rodaje de Up the Academy, una parodia de la revista Mad sobre los internados militares. La película de 1980 fue filmada en su totalidad en Salina, sobre todo en el campus de la escuela.
Una amplia gama de reclamaciones de abuso fueron presentadas contra St. John’s en una demanda federal en marzo de 2012. Una demanda enmendada fue presentada por seis grupos de padres en nombre de cadetes de California, Florida, Tennessee, Colorado, Texas e Illinois. La demanda se resolvió con términos no revelados en marzo de 2014, justo antes de que comenzara el juicio. Según los registros judiciales, hasta junio de 2012 St. John’s había llegado a un acuerdo en catorce demandas anteriores relacionadas con abusos presentadas desde 2006.Un informe de marzo de 2013 descubrió que se habían presentado 339 denuncias de palizas, novatadas, acoso y abusos durante cinco años, incluidas las de estudiantes marcados. En diciembre de 2018, St. John’s fue condenado por un árbitro a pagar 369.175 dólares a la familia de un estudiante que tenía 11 años en 2014 cuando fue acosado y sodomizado por otro estudiante; el árbitro determinó que, además de una gestión inadecuada e inapropiada de los estudiantes, la escuela había relajado los estándares de admisión en respuesta a la disminución de la matrícula.