El ojo compuesto es uno de los temas clásicos de la fisiología sensorial y la neurociencia. La relativa (o supuesta) simplicidad del ojo y del sistema nervioso asociado ha animado a los investigadores desde principios del siglo XX. Las investigaciones electrofisiológicas comenzaron realmente con las técnicas de registro intracelular a partir de 1960 (Burkhardt y Autrum, 1960). Las adiciones modernas a los estudios del ojo compuesto proceden del uso de modelos mutantes (Drosophila) y de la modelización por ordenador, que han aumentado aún más la generalidad de la investigación sobre la visión de los insectos.

  • 1 Estructura y función básicas
  • 2 Función de los fotorreceptores
    • 2.1 Fototransducción
    • 2.2 Filtrado espacio-temporal por parte de los fotorreceptores
  • 3 Transmisión sináptica a las células de 2º orden
    • 3.1 Transmisión sináptica a las LMC en moscas
      • 3.1.1 Diferenciación temporal
    • 3.2 Inhibición lateral
    • 3.3 Retroalimentación y procesamiento en red
  • 4 Procesamiento de la señal visual en los centros cerebrales superiores
    • 4.1 Procesamiento de la señal en la médula
    • 4.2 Detección del movimiento
    • 4.3 Neuronas en asa
  • 5 Referencias
  • 6 Referencias internas

Estructura básica y función

Figura 1: Estructura esquemática del ojo compuesto de los insectos. El tamaño y la estructura detallada de los diferentes ganglios y centros neuronales pueden variar de una especie a otra. La estructura mostrada es la más parecida a la de las moscas de los dípteros, aunque el número de elementos retinotópicos (facetas y partes correspondientes en estructuras más profundas) es normalmente mucho mayor.

Los ojos compuestos son órganos de visión en los artrópodos (insectos y crustáceos). Un ojo compuesto se caracteriza por un número variable (de unos pocos a miles) de pequeños ojos, ommatidios, que funcionan como unidades de fotorrecepción independientes con un sistema óptico (córnea, lente y algunas estructuras accesorias) y normalmente ocho células fotorreceptoras. Los ojos compuestos no forman una imagen como los grandes ojos de lente de los vertebrados y los pulpos, sino que los fotorreceptores de los omatidios forman una «imagen neural» orientada para recibir la luz desde diferentes direcciones, definidas por la óptica de los omatidios, la curvatura del ojo y la disposición y densidad de los espacios entre los omatidios (Fig. 1). El sistema óptico presenta numerosas variantes, dependiendo del grado de aislamiento de los omatidios entre sí y de cómo se enfoca la luz sobre los fotorreceptores. Las principales variantes son el ojo de aposición, en el que los ommatidios están aislados ópticamente (por ejemplo, en langostas y escarabajos; típicamente en insectos diurnos), el ojo de superposición, en el que los ommatidios no están aislados ópticamente (por ejemplo en mariposas; típicamente en insectos crepusculares o de actividad nocturna), y el ojo de superposición neural, en el que los ommatidios están aislados ópticamente pero la disposición neuronal provoca una suma parcial de píxeles (encontrado en moscas diurnas)(revisiones: Land, 1981; Stavenga 2006).

Figura 2: Diseños básicos de ojos compuestos. (A) Un ojo compuesto de aposición focal. La luz llega a los fotorreceptores a través de una pequeña lente corneal en cada ojito. (B) Un ojo compuesto de superposición refractaria. Varios elementos ópticos enfocan la luz hacia los fotorreceptores de la retina (cz, la zona clara del ojo). Según Warrant 2004

La estimulación de la luz crea potenciales graduales despolarizantes en los fotorreceptores de los insectos (a diferencia de los hiperpolarizantes en los bastones y conos de los vertebrados). Los potenciales de acción no existen, en general, aunque pueden tener un papel en los fotorreceptores de algunas especies (por ejemplo, en la cucaracha, Heimonen et al. 2006). Las señales se procesan en la primera capa sináptica, la lámina, y en los centros neuronales posteriores (por ejemplo, la médula) de forma retinotópica. Esto significa que se conservan los «píxeles» creados por la organización anatómica de la retina. Sin embargo, las señales y su contenido informativo cambian continuamente. En los centros visuales más profundos, la organización retinotópica se interrumpe en beneficio de los análisis de nivel superior, como la detección de movimiento, el reconocimiento de patrones y la orientación visual (Strausfeld 1976).

Función de los fotorreceptores

Fototransducción

La base molecular de la fototransducción en los insectos se conoce mejor en Drosophila melanogaster (Hardie y Raghu 2001). La absorción de los cuantos de luz por las moléculas de rodopsina conduce a la activación de una vía de fosfoinositidos acoplada a la proteína G. Esto tiene lugar en la parte microvillar del fotorreceptor en un compartimento muy pequeño, donde todas las moléculas participantes están muy cerca unas de otras. El mecanismo molecular implica la activación de dos tipos de canales iónicos catiónicos en la microvellosidad, creando una corriente inducida por la luz (LIC) que es medible con métodos de pinza de voltaje, como el patch-clamp. La apertura de los canales (productos de los genes trp y trpl) crea una conductancia de Ca2+ y Na+, despolarizando el fotorreceptor. Los fotorreceptores de los insectos, al igual que sus homólogos de los vertebrados, los bastones y los conos, son capaces de responder con los llamados choques cuánticos a los fotones individuales, pero con una cinética rápida. La fusión de las respuestas de voltaje a los cuantos individuales crea el potencial receptor (graduado), que se conduce pasivamente a lo largo del axón en la mayoría de los casos.

Filtrado espacio-temporal por los fotorreceptores

Figura 3: Corriente de transducción y filtrado por la membrana no transductora. a) diagrama de las principales corrientes iónicas implicadas (se han omitido las bombas e intercambiadores iónicos). La estimulación lumínica induce una corriente catiónica desde la microvellosidad al resto de la célula, parte de las corrientes de retorno pasan por los canales Kv, b) ilustración de la idea del filtro de membrana, formado por una combinación de membrana pasiva (con su estructura RC normal) y los canales Kv.

La óptica del ojo pequeño de los fotorreceptores crea una situación, en la que un objeto puntual que se mueve a través del campo receptivo de un fotorreceptor produce una distribución de intensidad casi gaussiana en función del ángulo de incidencia (Stavenga, 2006). Todo el ojo compuesto funciona de esta manera, lo que significa que la parte inicial del ojo realiza una operación de filtrado espacial de paso bajo a la imagen visual, además del muestreo dictado por la densidad de elementos ópticos. Al mismo tiempo, las señales de los fotorreceptores están necesariamente limitadas tanto por la lentitud de la propia transducción como por la constante de tiempo de la membrana, para producir un filtrado temporal de paso bajo (Fig. 3.; van Hateren 1992). La membrana del fotorreceptor (no transductor) es especialmente lenta, porque la membrana microvillar aumenta el área de la membrana casi 5-6 veces, no creando una vía conductora en la misma medida. Ambas operaciones de filtrado pueden ser reguladas. El campo receptivo puede estrecharse o ampliarse un poco mediante sutiles cambios en la óptica. Por otro lado, la membrana del fotorreceptor tiene canales de K+ dependientes de voltaje (tipo Kv) que disminuyen la resistencia de la membrana con la despolarización (Weckström y Laughlin, 1995). Esto significa que cuando se estimulan, los fotorreceptores se vuelven más rápidos con campos receptivos más nítidos.

Transmisión sináptica a las células de segundo orden

Transmisión sináptica a las LMC en moscas

La información visual en forma de señales neuronales de voltaje se procesa posteriormente en la primera neurona, la lámina, donde las neuronas de segundo orden, las grandes células monopolares (o LMC) forman los elementos postsinápticos. A menudo, y de forma más llamativa en las moscas dípteras, se agrupan en cartuchos neuronales retinotópicos, revestidos por células gliales. Las células de segundo orden reciben señales de los fotorreceptores en forma de transmisor de histamina que abre canales rápidos de Cl- en las LMC (Hardie, 1989), creando así respuestas hiperpolarizantes a la entrada despolarizante de los fotorreceptores.

Figura 4: Respuestas de los fotorreceptores de la mosca a los pulsos de luz cuando están adaptados a la oscuridad (A) y a los pulsos de contraste cuando están adaptados a la luz (C y D); las respuestas de las interneuronas de primer orden, los LMCs muestran respuestas invertidas a los mismos (B, E y F). Modificado de Juusola et al. 1995.

. El potencial de equilibrio de Cl- es muy negativo en los LMC, lo que significa que las despolarizaciones en los fotorreceptores se convierten en hiperpolarizaciones en los LMC, es decir, las señales cambian de signo.

Figura 5: Cambio adaptativo en la función de respuesta de frecuencia sináptica (parte de la ganancia), es decir, la transferencia de señales de los fotorreceptores a los LMC. Las flechas muestran la dirección del cambio al aumentar la iluminación ambiental. Modificado de Juusola et al. 1996.

Diferenciación temporal

Además del cambio de signo, las señales en los LMCs se modifican aún más por un proceso parecido a la diferenciación (o antagonismo temporal) (Laughlin, 1987). De este modo, la intensidad media de la iluminación cambia el carácter de la transmisión sináptica: con luz tenue la sinapsis tiene características temporales como las de los fotorreceptores, con luz brillante la sinapsis se convierte en un filtro de paso alto (Fig. 3.). Esta adaptación de las características temporales aumenta los contrastes temporales y aparentemente es necesaria para el procesamiento posterior.

Inhibición lateral

También el procesamiento espacial tiene lugar justo en la periferia del ojo compuesto, en la lámina. Allí un proceso llamado inhibición lateral crea anagonismo espacial (de forma similar a la retina de los vertebrados; Laughlin, 1987). La base celular de la inhibición lateral puede ser una combinación de retroalimentación sináptica directa desde la lámina a los fotorreceptores, pero también en los poco investigados potenciales extracelulares combinados con la regulación de la permeabilidad o las corrientes gliales. La inhibición lateral es capaz de atenuar las señales en cualquier píxel (un ommatidium) que son probables, es decir, posibles de predecir sobre la base de los píxeles vecinos. El procesamiento de la información espacial puede así cumplir los requisitos de la codificación predictiva (Srinivasan et al.,1982)

Retroalimentación y procesamiento en red

Los fotorreceptores, al menos en el ojo compuesto de la mosca, reciben retroalimentación de las células de segundo orden a través de una red en la lámina (Zheng et al, 2006). Visto de forma más amplia, esto forma parte de lo que puede llamarse adaptación de la red, por la que los elementos neuronales situados aguas abajo de los fotorreceptores cambian su función según las propiedades de entrada. Esto mejora el rendimiento temporal del sistema visual. Sin embargo, no se sabe, cuán extendidos están estos mecanismos en otros animales aparte de las moscas.

Procesamiento de la señal visual en los centros cerebrales superiores

Procesamiento de la señal en la médula

Se dispone de muy pocos datos experimentales sobre el procesamiento de la señal en la médula, y la mayoría de nuestros conocimientos provienen de inferencias basadas en la investigación anatómica de las conexiones sinápticas y los microcircuitos locales. Es probable que se conserve la organización retinotópica de las señales, pero las señales de varias salidas de las neuronas de la lámina se segregan a diferentes vías, realizando posiblemente funciones como la discriminación del color, la detección elemental del movimiento (véase más adelante) y la codificación de la intensidad.

Detección del movimiento

Las neuronas que responden predominantemente al movimiento en el campo visual («neuronas de visión del movimiento de los insectos») se encuentran en el ganglio de la lámina lobular. Se supone que reciben la entrada retinotópica de unos hipotéticos elementos neuronales llamados EMD (detectores elementales de movimiento) que residen muy probablemente en la médula y calculan el movimiento a partir de la información basada en píxeles con un mecanismo llamado correlación de Reichardt (Hassenstein y Reichardt, 1956). Todavía no se han encontrado los sustratos celulares de los EMD, pero las pruebas circunstanciales de los mecanismos y la existencia de elementos similares a los EMD son bastante sólidas. Las neuronas de detección de movimiento vienen en varios sabores, pero a grandes rasgos se pueden dividir en detectores de movimiento horizontal o vertical (Hausen, 1981). Las salidas de las células se utilizan en la guía de movimientos, ya sean terrestres o de vuelo (como las llamadas respuestas optomotoras). Algunas células también pueden estar implicadas en la detección de objetos detallados.

Neuronas lobulares

Se ha demostrado que algunos insectos, en particular las langostas, tienen un sistema especial con el que pueden evitar colisiones y, en general, detectar los objetos que se les acercan en su campo visual (por ejemplo, Rind y Simmons, 1992). En las langostas se ha descrito una neurona lobular llamada LGMD (lobula giant movement detector) que, a través de unos relés, tiene salida hacia los circuitos neuronales de control del movimiento. No reacciona al movimiento de todo el campo visual, sino vigorosamente a los objetos que se agrandan (se asoman). Esta respuesta se acostumbra rápidamente.

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